Морфология растений / Шамров И.И. Семязачаток цветковых растений строение, функции, происхождение

40 Шамров И.И. Семязачато цвет овых растений: строение, ф н ции, происхождение

ковой линией. Значительно большее значение в эволюции имел эндосперм, формирующийся за счет делений обеих клеток (первичных микропилярной и халазальной). Он характеризовался меньшей степенью тканевой дифференциации, при этом отсутствовали такие специализированные структуры, как гаустории (микропилярнохалазальный без гаусториев подтип) (Ceratophyllaceae, Monimiaceae, Nelumbonaceae, Winteraceae). Отсутствие гаусториев в этом случае компенсируется формированием крупных, долго сохраняющихся антипод (иногда они увеличиваются в числе), которые участвуют в обеспечении питательными веществами растущего эндосперма на первых стадиях развития (рис. 11, 3). На основе этого в дальнейшем мог сформироваться эндосперм с терминальными гаусториями. Либо в гаустории трансформируются верхние производные обеих клеток (микропилярнохалазальный с микропилярным и халазальным гаусториями подтип — Campanulaceae, Lentibulariaceae, Lobeliaceae), либо один из гаусториев, халазальный, является прямым продолжением одноименной клетки (микропилярный с микропилярным и халазальным гаусториями подтип — Gesneriaceae, Orobanchaceae, Plantaginaceae, Scrophulariaceae) (ðèñ. 11, 4). На базе эндосперма, относящегося к микропилярно-халазальному без гаусториев подтипу, мог возникнуть также эндосперм ряда продвинутых таксонов, характеризующийся продольным или вариабельным заложением первой, а иногда и ряда последующих перегородок — от поперечного через наклонное до продольного (некоторые Adoxaceae, Asteraceae,

Boraginaceae, Chloranthaceae, Circaeasteraceae, Diapensiaceae, Dipsacaceae, Piperaceae, Valerianaceae).

Нуклеарный эндосперм у двудольных предположительно возник в результате постепенной редукции халазальной клетки, функцию которой стали выполнять другие структуры (рис. 11, 5, 6). Сначала происходило формирование эндосперма без оформления специфических гаусториальных структур, что присуще, например, ряду таксонов в основании системы цветковых растений (Casuarinaceae,

Myricaceae, Myristicaceae, Ranunculaceae, некоторые Hamamelidaceae, Papaveraceae и др.). Дальнейшая эволюция была связана с гетероморфностью и гетерополярностью эндосперма и функционированием его микропилярного и халазального районов как гаусториев (рис. 11, 7). Более плотная цитоплазма и скопления ядер, часто гипертрофированных и полиплоидных, обнаруживаются либо только на халазальном (Aizoaceae, Gentianaceae, Polygonaceae, Rosaceae, Sapindaceae и др.), либо на обоих полюсах (Brassicaceae, Caricaceae, Sterculiaceae и др.), при этом на халазальном полюсе клеткообразования может не происходить, что приводит затем к формированию многоядерного халазального гаустория (Amaranthaceae,

Elaeagnaceae, Fabaceae, Nyctaginaceae, Rhamnaceae). Прослеживается корреляция между наличием гаусториев в нуклеарном эндосперме и временем существования антипод. У растений с долго сохраняющимися антиподами эндосперм не образует гаусториев, тогда как в случае эфемерных антипод гаустории, и прежде всего халазальный, формируются.

Óоднодольных на базе исходного типа эндосперма в микропилярной, а иногда

èхалазальной клетке стали происходить преимущественно процессы кариокинеза. Таким образом, первоначально преимущественное развитие получил гелобиальный тип эндосперма (рис. 11, 8, 9). Дальнейшая эволюция происходила, вероятно, в направлении постепенной редукции его халазальной клетки и становления нуклеарного эндосперма (рис. 11, 10). Об этом свидетельствует, например нали- чие обоих типов развития эндосперма в ряде семейств (Alismataceae, Amaryllidaceae, Asparagaceae, Liliaceae, Melanthiaceae и др.). Функцию халазальной клетки, выполняющей роль гаустория, стал осуществлять весь халазальный полюс нуклеарного эндосперма. В халазальной части эндосперма ряда таксонов (Iridaceae, Juncaginaceae, Najadaceae, Zosteraceae и др.) отмечены более плотная цитоплазма и скопления ядер, часто неправильной формы, иногда формируется гаусторий (Arecaceae, Commelinaceae и др.). Возникновение нуклеарного эндосперма у однодольных коррелирует с общей редукцией семязачатка, становлением тенуинуцеллятности и формированием двуслойных интегументов (Шамров, 1995, 1999б, 2003, 2006б; Shamrov, 1997, 1998, 2000в, 2004).

Глава 2. СТРУКТУРНАЯ ДИФФЕРЕНЦИАЦИЯ СЕМЯЗАЧАТКА

Прежде чем рассматривать особенности дифференциации семязачатка, дадим краткую характеристику тем структурам, в окружении которых он развивается.

Важнейшим органом покрытосеменных растений, в котором происходят микро- и мегаспорогенез, микро- и мегагаметогенез, опыление и оплодотворение, развитие зародыша, эндосперма и в конечном счете — образование семян и плодов, является цветок (Меликян, Тихомиров, 1994). Цветки необычайно разнообразны по строению, окраске и размерам. Стерильную часть цветка образуют ча- шелистики (чашечка) и лепестки (венчик), составляющие вместе околоцветник. Ковнутри от околоцветника расположены тычинки, а в центре — плодолистики. Совокупность тычинок (микроспорофиллов) в цветке называют андроцеем, а плодолистиков, или карпелей (мегаспорофиллов) — гинецеем (ðèñ. 12, 1).

Гинецей имеет различное строение и может содержать один или несколько плодолистиков. Они могут быть свободными, т.е. не сросшимися друг с другом, или объединенными в разной степени. Плодолистик состоит из трех частей: завязи (проксимальная фертильная часть, в которой возникают семязачатки), рыльца (дистальная часть, воспринимающая пыльцу) и стилодия (средняя часть, при полном срастании плодолистиков ее называют столбиком). Гинецей из свободных плодолистиков обозначают как апокарпный (при наличии нескольких плодолистиков — полимерно-апокарпный, а одного плодолистика — мономерно-апокарпный). Гинецей из сросшихся плодолистиков определяют как ценокарпный (Winkler, 1941; Тахтаджян, 1942, 1948, 1964, 1980а; Меликян, Тихомиров, 1994; Тимонин, 2005) или как синкарпный (Eames, 1961; Esau, 1965; Волгин, Тихомиров, 1980; Корча- гина, 1994б). По мнению Тахтаджяна (1942, 1964, 1980), в процессе эволюции плодолистики постепенно срастались между собой и из апокарпного гинецея возник ценокарпный (ãðå÷. kainos — общий). Тахтаджян различает три типа ценокарпного гинецея: синкарпный (ãðå÷. syn — вместе) гинецей состоит из различ- ного числа замкнутых плодолистиков (дву-, многогнездный гинецей), сросшихся между собой боковыми частями; паракарпный (ãðå÷. para — возле, рядом) гинецей характеризуется разомкнутостью отдельных плодолистиков при сохранении связи краевых участков соседних плодолистиков (одногнездный гинецей); лизикарпный (ãðå÷. lysis — освобождение, растворение) гинецей возникает в результате исчезновения перегородок (боковых стенок) синкарпной завязи (одногнездный гинецей) (рис. 12, 2). Кроме этих типов, выделяют еще псевдомономерный гинецей — вариант синкарпного гинецея, в котором фертильным является

лишь один плодолистик. В паракарпном гинецее внутренние края выростов плодолистиков в процессе развития могут соприкасаться и в дальнейшем срастаться, в результате чего возникает ложная перегородка, или септа, а завязь становится двугнездной (рис. 12, 3, 4).

Согласно представлениям ряда авторов (Eames, 1961), термины «ценокарпный» и «паракарпный» непригодны для описания морфологических типов гинецея. Их использование может оказаться полезным при характеристике частей гинецея, строение которого меняется от основания к верхушке. Сходная точка зрения на существование трудностей при интерпретации гинецея, завязь которого имеет неодинаковое строение на разной высоте, высказывалась еще ранее (Troll, 1928, 1939; Leinfellner, 1941, 1950, 1951).

В противовес теории кондупликатного плодолистика (плодолистик является органом листовой природы, края которого при складывании вдоль смыкаются, но не заворачиваются внутрь — Goebel, 1933; Тахтаджян, 1948; Eames, 1961; плодолистик подобного строения характерен, например, для Paeonia lactiflora — Шамров, 1997з) была предложена концепция пельтатного (щитовидного) плодолистика. Согласно этой концепции, плодолистик можно представить в виде кувшина (асцидия) с косо срезанным краем (Troll, 1928, 1939; Leinfellner, 1941, 1950).

Âтаком плодолистике различают следующие зоны: проксимальную асцидиатную (не обнаруживается ни краев плодолистика, ни швов; краевые меристемы, соприкасаясь, образуют особую меристему — поперечную зону) и дистальную пликатную. В случае синкарпного гинецея (Leinfellner, 1941, 1950), в его нижней части находится синасцидиатная зона, состоящая из соединенных асцидиатных зон плодолистиков (в этом месте завязь подразделяется на определенное число гнезд). Выше находится симпликатная зона (плодолистики в этой части соединяются в центре, срастаясь только абаксиальными поверхностями, и в завязи на этом уровне имеется только одно общее гнездо). В некоторых случаях выделяют гемисимпликатную зону (соседние плодолистики разделены по краям и остаются соединенными только в небольшой части с абаксиальных сторон). Дистальные участки синкарпного гинецея остаются свободными, составляя асимпликатную (апокарпную) зону (она соответствует лопастям рыльца или стилодиям с рыльцами).

Âгинецее с неодинаковым строением различных частей была описана особая U- образная синплацента, которая как единая структура проходит по адаксиальной стороне в асцидиатной или в центре синасцидиатной зоны (базальная часть плаценты) и двумя ветвями продолжается по краям единственного плодолистика в пликатной или каждого плодолистика в симпликатной зоне (медианная часть плаценты) (Leinfellner, 1951). Следовательно, нижняя часть такого ценокарпного гинецея соответствует синкарпному, средняя часть — паракарпному, а верхняя часть

— апокарпному гинецею. Эта точка зрения получила в дальнейшем широкое распространение, особенно в зарубежной литературе (Leinfellner, 1969; Frank, 1976; Taylor, 1991; Endress, 2001; Matthews, Endress, 2005a, b). Так, с использованием концепции пельтатного плодолистика гинецей ряда таксонов был охарактеризо-

ван следующим образом: как крайне асцидиатный у Amborellaceae, Austrobaileyaceae, Cabombaceae, Ceratophyllaceae, Chloranthaceae, Illiciaceae, Nymphaeaceae, Schisandraceae, Trimeniaceae (Endress, 1982, 1986, 2001); как синасцидиатный у Celastraceae, Lepidobotryaceae, Parnassiaceae, при этом прослеживается линия от почти синасцидиатных у Euonymus è Lepidobotrys до симпликатных завязей у Perrottetia (Matthews, Endress, 2005à).

Исходя из концепции пельтатного плодолистика, было предложено различать несколько вариантов синкарпии: 1 — с синасцидиатной и асимпликатной зонами, 2 — с синасцидиатной, симпликатной и асимпликатной зонами, 3 — с симпликатной и асимпликатной зонами, 4 — с синасцидиатной и симпликатной зонами, 5 — с синасцидиатной зоной, 6 — с симпликатной зоной (Волгин, Тихомиров, 1980). С этих позиций может быть описан гинецей и у изученных нами видов:

Azorina vidalii èç ñåì. Campanulaceae (Шамров, Жинкина, 1994) и Vaccinium myrtillus èç ñåì. Ericaceae (Анисимова и др., 2005) — 4-é è 2-é варианты, соответственно (рис. 12, 5, 5à–5â, 6, 6à–6â).

Большой интерес представляет механизм формирования «сросшихся гинецеев». В зависимости от времени объединения плодолистиков различают конгенитальное и постгенитальное срастание (см. Eames, 1961). При конгенитальном срастании синтетическое образование с самого начала развивается как слитное, тогда как при постгенитальном — в процессе развития наблюдается постепенное соединение и срастание исходно свободных элементов. В пределах этих типов срастания предложено различать несколько вариантов. Конгенитальное срастание может быть как полным (ни на каких стадиях не выражены обособленные верхушки сросшихся элементов), так и неполным, которое в свою очередь разделяется на позднее (элементы закладываются раздельно, но за счет интеркалярного роста ткани ниже примордиев и между ними формируется единая структура) и раннее (последовательность заложения частей объединенной структуры обратная — сна- чала появляется единый общий примордий слитной структуры). Постгенитальное срастание может быть несовершенным (по завершении процессов объединения элементов исходные клетки эпидермы каждого из них различимы) и совершенным (не видно признаков индивидуальной эпидермы сливающихся элементов) (Тимонин, 2005; Соколов и др., 2006). Для объяснения перехода плодолистиков из открытого состояния на ранней стадии развития в закрытое (Baum, 1948a, b; Nair, Kanate, 1961; Tucker, Kantz, 2001) были предложены четыре типа образования закрытого гинецея: 1 — за счет слипания с помощью секретируемых веществ, 2 — за счет слипания и частичного постгенитального срастания, 3 — за счет почти полного постгенитального срастания и частичного слипания, 4 — исключительно за счет постгенитального срастания (Endress, Igersheim, 1997b, 2000).

Из «особой» меристематической ткани стенки плодолистика, которая называется плацентой, формируются семязачатки. Выделяют (Тахтаджян, 1942, 1948, 1964, 1980а) несколько типов плацентации (рис. 12, 2):

À. Ламинальная:

•ламинально-латеральная — семязачатки на боковых частях адаксиальной поверхности плодолистика;

•ламинально-медианная — семязачатки вдоль спинки плодолистика;

•латерально-медианная — семязачатки по всей поверхности плодолистика (преимущественно апокарпный гинецей).

Á. Сутуральная:

•угловая — семязачатки вдоль швов плодолистика (апокарпный и синкарпный гинецей);

•париетальная — семязачатки вдоль «раскрытых» швов (паракарпный гинецей);

•свободная центральная, или колончатая — семязачатки вокруг центральной колонки (лизикарпный гинецей).

Выделяют также центрально-угловую, краевую, субмаргинальную, апикальную, базальную, подвешенную (Eames, 1961; Корчагина, 1994а; Тимонин, 2005) и, как уже отмечалось, U-образную (Leinfellner, 1951) плаценты. Для характеристики плацент некоторые авторы (Терехин, Никитичева, 1981) используют целый комплекс признаков: форму (бугорковидные, копьевидные, Т-образные, двураздельные), степень дифференциации (сидячие и прикрепляющиеся к стенке завязи), руминации (неруминированные, слабо руминированные и пластинчато-руминированные) и интрузивности (слабо, средне и значительно интрузивные). Предлагается также различать простые (образованные краем одного плодолистика) и составные (сформированные краями двух смежных плодолистиков) плаценты.

Примордий семязачатка

Сформированный семязачаток представлен нуцеллусом, интегументом (или интегументами), халазой и фуникулусом, в которых на определенных стадиях развития образуются различные специализированные структуры. Семязачаток на ранней стадия развития, до начала дифференциации структур, называется примордием семязачатка (ëàò. primordium — зачаток, бугорок).

Впервые примордий семязачатка был описан как полушаровидный валик (Mirbel, 1829). В дальнейшем было установлено значительное многообразие в его строении у цветковых растений (Hofmeister, 1849, 1861; Schmitz, 1872; Strasburger, 1872, 1879; Warming, 1874, 1878; Vesque, 1878; Chatin, 1879; Jonsson, 1879–1880).

Первые исследования по генезису примордия семязачатка показали, что у некоторых растений его возникновение происходит за счет периклинальных делений клеток субэпидермальных слоев плаценты (Schmitz, 1872; Strasburger, 1872). По вопросу инициации семязачатков на плаценте наиболее детальными считаются до сих пор работы, выполненные Warming (1874, 1878). Он установил три способа возникновения примордиев семязачатков: за счет периклинальных делений клеток субэпидермы, либо клеток нижележащего слоя, либо одновременных делений кле-

ток субэпидермального и третьего слоев плаценты (промежуточный способ). Так как у ряда растений обнаруживаются различные комбинации этих способов, то, по мнению автора, не следует придавать решающего значения наличию периклинальных делений в том или ином слое плаценты при образовании примордия семяза- чатка.

Более сложным и требующим детального рассмотрения является вопрос о строении примордия семязачатка. Впервые гистогенез примордия семязачатка был прослежен у представителей сем. Piperaceae (Schmitz, 1872) на основе теории гистогенов, предложенной для характеристики апексов побега и корня (Hanstein, 1849). Однако это направление работ не получило дальнейшего развития, так как оказалось, что теория гистогенов не может объяснить всего многообразия строения примордиев семязачатков.

Ряд исследователей (Satina, 1945; Guttenberg, 1960; Fagerlind, 1961; Esau, 1965; Brunkener, 1977) рассматривали примордий семязачатка, как и апекс побега, с точки зрения теории туники-корпуса (Schmidt, 1924). На основании архитектоники апикальной меристемы побега и направления делений клеток выделяли слой туники, расположенный на поверхности апекса, клетки которого делятся только антиклинально, и корпус, находящийся глубже, клетки которого делятся в разных направлениях.

Исходя из основных положений теории туники-корпуса, Кордюм (1967, 1968, 1973, 1978) предложила различать две группы примордиев семязачатков (зачатков семяпочек, по автору) у цветковых растений. В группе А примордий семязачатка возникает на плаценте в результате преимущественно антиклинальных делений клеток двух поверхностных слоев плаценты и периклинальных и антиклинальных делений клеток глубжележащих слоев и состоит из двуслойной туники и клеток корпуса. В группе Б примордий семязачатка возникает на плаценте в результате антиклинальных делений лишь наружного слоя и периклинальных клеток второго слоя плаценты, т.е. он образован однослойной туникой и клетками корпуса. Следовательно, различия между способами возникновения примордиев семязачатков заключаются в том, что в первом случае в тунику преобразуются два слоя, а во втором случае — только один слой плаценты.

Примордии семязачатков было предложено подразделять на трех- и двухзонные (Bouman, 1974, 1984), что соответствует примордиям семязачатков групп А и Б по классификации Кордюм. В основе этого представления лежат результаты исследований Warming (1878) об инициации семязачатка на плаценте и данные Satina (1945) о наличии трех автономных зон (слоев) в примордии семязачатка у цитохимерных растений Datura. Предложив свою классификацию, Bouman считал, что использование основных положений теории туники-корпуса применительно к примордию семязачатка является нежелательным, так как трудно проследить судьбу слоев туники и корпуса при переходе от вегетативного апекса к зачатку цветка и возникновению затем плаценты и семязачатка. В связи с этим отметим, что понятия «туника» и «корпус» для обозначения слоев плаценты, а тем более формирующе-

гося примордия семязачатка не всегда отражают заключенный в них смысл. Так, в работе по кукурузе (Коробова, 1968) говорится о наличии двуслойной туники, при этом ее гиподермальный слой за счет периклинальных делений образует органы цветка, в том числе и примордий семязачатка. Следует подчеркнуть, что в своих исследованиях Bouman (1975, 1978; Bor, Bouman, 1974; Venturelli, Bouman, 1986; Grootjen, Bouman, 1988), а позднее Boesewinkel (1977, 1978, 1980, 1981, 1984, 1990) допускают параллельное использование терминов «туника» («эпидермальный» и «субэпидермальный» слои примордия семязачатка) и «корпус» (его нижележащие слои).

Во многих работах по генезису семязачатка отмечаются лишь особенности делений клеток в различных слоях плаценты, предшествующих возникновению примордия семязачатка. По нашим данным, при формировании семязачатков, характеризующихся отсутствием халазальной зоны нуцеллуса, периклинальные деления клеток происходят в третьем слое плаценты. Лишь в этом случае можно говорить, что эпидермальный и субэпидермальный слои являются едиными для плаценты и примордия семязачатка (рис. 13, 5–7; òàáë. I, 1, 2).

У значительного числа таксонов цветковых растений наиболее активная роль в формообразовательных процессах, вероятно, принадлежит периклинальным делениям субэпидермального слоя плаценты (рис. 14, 1–15; òàáë. I, 3), за счет которых образуется основная часть семязачатка (нуцеллус, наружная область халазы и фуникулуса, иногда интегумент). За счет периклинальных делений нижележащих слоев плаценты, независимо от того, каким будет семязачаток, образуется центральная область гипостазы и проводящий пучок, обеспечивающий контакт семязачатка с плацентой. Таким образом, в результате периклинальных делений клеток субэпидермального и нижележащего слоев плаценты происходит «сдвиг» слоев примордия семязачатка по отношению к исходным слоям плаценты. Наружные производные, возникающие при периклинальных делениях субэпидермальных клеток плаценты, образуют археспорий, инициали латеральной области нуцеллуса и наружной области халазы и фуникулуса, а внутренние производные вместе с клетками третьего и нижележащих слоев плаценты формируют продольные клеточные ряды. Возникают примордии семязачатков, образованные у большинства цветковых растений эпидермальным и субэпидермальным слоями и одним-несколькими продольными рядами клеток (рис. 13, 7, 8; 14, 3, 12–15).

Необходимо отметить, что теория туники и корпуса применяется в топографии слоев апикальной меристемы примордиев различных органов. По нашему мнению, положения этой теории могут быть использованы лишь при характеристике слоев сформированного примордия семязачатка, а не при изучении последовательных стадий его развития. Закономерности дифференциации примордия семязачатка не могут быть объяснены с точки зрения теории туники-корпуса. Как было показано ранее для апекса побега, теория туники-корпуса способствует пониманию расположения и роста клеток в самой апикальной меристеме. Вклад меристемы в дифференциацию тканей и органов становится понятным с позиции концепции