Морфология растений / Шамров И.И. Семязачаток цветковых растений строение, функции, происхождение

свидетельствуют о том, что подобному заложению интегумента предшествуют накопление различных метаболитов (РНК, белков, декстринов) и интенсивные антиклинальные деления эпидермальных клеток с дорcальной стороны на уровне переходной зоны примордия семязачатка. Возникают вытянутые в радиальном направлении клетки, часть из которых становятся инициалями, при этом их размеры, в том числе и ядер, увеличиваются. В случае эпидермального происхождения они делятся периклинально или наклонными перегородками, отделяя терминальные инициали (термин ввела Roth, 1957). В интегументах субэпидермального происхождения периклинальные деления отмечаются только в клетках субэпидермы, тогда как при смешанном происхождении (за счет эпидермальных и субэпидермальных инициалей одновременно) эти деления происходят в клетках обоих слоев (рис. 31, 1–6).

На первых стадиях развития рост интегумента у многих растений происходит главным образом за счет периклинальных делений клеток в апикальной части или наклонных делений терминальных инициалей и их производных (дермальные интегументы), либо периклинальных делений субэпидермальных инициалей и их производных (субдермальные интегументы). Одновременно отмечаются деления клеток по всей длине растущего интегумента. Постепенно они смещаются к его середине (в апикальной части деления наблюдаются лишь в случае формирования оперкулума), при этом в базальной части рост интегумента осуществляется преимущественно за счет растяжения клеток.

Положение инициалей интегумента в определенном слое примордия семязачатка легло в основу классификации способов формирования интегумента (Шамров, 1997ж, 1999б, 2003; Shamrov, 2000b). Она включает три типа (дермальный, субдермальный и дермально-субдермальный) (рис. 32).

Дермальный тип характеризуется большим разнообразием способов формирования интегумента. В нем можно выделить вариации на основании комплекса критериев: 1 — числа эпидермальных инициалей, 2 — последовательности их делений и характера заложения клеточных перегородок на первых стадиях развития, 3 — доли участия инициалей в образовании различных слоев.

Вариация I — инициали в 4 слоя; первыми периклинально делятся клетки двух средних слоев, отделяя терминальные инициали. Производные клеток боко-

Рис. 31. Инициация интегументов у Ribes aureum (1, 2 — по: Шамров, 1998а), Luzula pedemontana (3 — по: Шамров, Анисимова, 1993а) и Ceratophyllum demersum (4–6 —

по: Шамров, 1997и).

á î í — базальная область нуцеллуса, ã — гипостаза, è — интегумент, è â è — инициали внутреннего интегумента, è ã — инициали гипостазы, è í è — инициали наружного интегумента, ë î í — латеральная область нуцеллуса, ì — мегаспороцит, í ê — нуцеллярный колпачок, ïä — подиум, ï ê — париетальная клетка, ïð ò — прокамбиальный тяж, ïñ — постамент, ï ò — париетальная ткань, ñ ê — спорогенная клетка, ñý è — субэпидермальные инициали, ý è — эпидермальные инициали.

вых слоев образуют эпидермальные слои базальной части интегумента, а средних слоев — два центральных слоя в базальной части и эпидермальные слои в апикальной части. Такой способ формирования характерен для внутреннего интегумента Paeonia lactiflora (Шамров, 1997з — рис. 32, 1–5; òàáë. V, 1).

Вариация II — инициали в два слоя делятся периклинально, и затем путем многократных поперечных делений формируется двуслойный интегумент (Datiscaceae, Menispermaceae, Polygalaceae, Rosaceae, Solanaceae и др.). Увели- чение числа слоев и образование многослойного интегумента может происходить за счет периклинальных делений клеток эпидермы (Lactoridaceae — Bouman, 1971b; Gentianaceae, Nymphaeaceae, некоторые Juncaceae, Luzula pedemontana —

Шамров, 1990б, 1998а, Шамров, Анисимова, 1993а) (рис. 32, 6–8; òàáë. VI, 1– 4). У другого представителя сем. Juncaceae — Juncus filiformis (Шамров, Анисимова, 1993б) обнаружены различия в поведении инициалей наружного и внутреннего слоев двуслойного интегумента: инициаль наружного слоя делится наклонной перегородкой и отделяет терминальную инициальную клетку, а инициаль внутреннего слоя — периклинально, после чего к наклонному делению приступает терминальная инициальная клетка; наружный слой оказывается длиннее внутреннего, а перегородки между клетками слоев образуют ступенчатый профиль (рис. 32, 9–14; 33, 1–8).

Вариация III — инициали в один слой; каждая клетка делится периклинально, отделяя терминальную инициаль; в нижней клетке происходит продольное деление, и интегумент становится двуслойным в основании; затем многократно наклонно делится терминальная инициаль (Gagea stipitata — Шамров, 1999а) (рис. 32, 15– 18). У некоторых растений первые периклинальные деления инициалей являются дифференцирующими: наружные клетки становятся инициалями интегумента, а внутренние — латеральными инициалями гипостазы; каждая инициальная клетка интегумента наклонной перегородкой отделяет терминальную инициаль, которая многократно делится (Lilium tigrinum, Liliaceae — Bouman, 1971a; Gymnadenia conopsea, Listera ovata, Orchidaceae — Шамров, Никитичева, 1992; Шамров, 2001) (рис. 32, 19–22).

Некоторая специфика развития интегументов в рамках дермального типа отме- чена у Ñapsella bursa-pastoris. Как было показано Roth (1957), при наличии дву-

Рис. 32. Классификация типов и вариаций формирования интегументов (по: Шамров, 1999б, с изменениями).

1–22 — за счет эпидермальных инициалей: 1–5 — ó Paeonia lactiflora (внутренний интегумент), 6–8 — Nymphaea gigantea (оба интегумента), 9–14 — Juncus filiformis (внутренний интегумент),

15–18 — Gagea stipitata (оба интегумента), 19–22 — Gymnadenia conopsea (оба интегумента);

23–25 — за счет субэпидермальных инициалей у Juncus filiformis (наружный интегумент); 26– 31 — за счет эпидермальных и субэпидермальных инициалей: 26–28 — ó Ceratophyllum demersum, 28–31 — Paeonia lactiflora (наружный интегумент); è ã — инициали гипостазы.

слойной инициальной зоны формирование исходно двуслойных интегументов происходит за счет бифациального ритма клеточных делений терминальной инициали, занимающей верхушку интегумента. Однако, по нашему мнению (Шамров, 2002а), специфику развития базальной части интегументов нельзя характеризовать как интеркалярный рост. Деления происходят по всей длине интегумента во время своеобразного «покоя», когда терминальная инициальная клетка не делится. Только в одних случаях рост осуществляется за счет делений клеток, производных терминальной инициали (средняя часть интегумента), а в других — за счет делений клеток, оставшихся в основании исходно двуслойной зоны (базальная часть интегумента). Таким образом, хотя у C. bursa-pastoris инициальная зона исходно двуслойная, весь генезис напоминает ход развития интегумента по схеме вариации III. Только в этом случае двуслойность в базальной части интегумента создается лишь после первого деления нижней инициальной клетки (рис. 34, 1–10).

Ïðè субдермальном типе инициали, располагающиеся в один-два слоя, делятся периклинально, а клетки эпидермы — антиклинально (единственный интегумент в унитегмальном и наружный интегумент в битегмальном семязачатке; рис. 32, 23, 24). Этот способ формирования характерен для Cucurbitaceae,

Magnoliaceae, Ranunculaceae, некоторых Brassicaceae, Juncaceae. Многослойность интегумента создается за счет периклинальных делений клеток среднего слоя субдермального происхождения (рис. 32, 25; 33, 7, 8), реже клеток наружной (Cucurbitaceae) или внутренней (Magnoliaceae) эпидермы.

Дермально-субдермальный òèï характеризуется двойственным происхождением интегумента, который формируется за счет эпидермальных и субэпидермальных инициалей. Инициали могут располагаться в 2 (Ceratophyllum demersum) èëè 3–4 (Paeonia lactiflora) ñëîÿ (ðèñ. 31, 4–6; 32, 26–31; см также рис. 14, 6; òàáë. V, 2). В результате периклинальных делений субэпидермальные инициали образуют паренхиму, а эпидермальные (с отделением терминальных инициальных клеток) — микропилярную зону и эпидермальные слои в средней и халазальной зонах интегумента (Шамров, 1997з, и). Подобным способом формируется, вероятно, единственный интегумент у Phyllostylon rhamnoides èç ñåì. Ulmaceae (Dottori, 1991).

Строение и специализация тканей интегумента

Как известно, интегументы семязачатка состоят из двух и более слоев. Поверхностным слоем является эпидерма интегумента.

Клетки эпидермы на ранних стадиях развития, как правило, небольших размеров, изодиаметрические, тонкостенные, с ядром в центральном положении (Шамров, 1994в; Shamrov, 2002d). Согласно ультраструктурным исследованиям, у Calendula officinalis они характеризуются признаками меристематических клеток: наличием вакуолей, плотной гиалоплазмы с многочисленными рибосомами и слабым развитием ЭР (Васильев, Плиско, 1971; Плиско, 1971). К стадии образова-

òè

4

òè

í è

è í è

ïð ê

1

2 3

Рис. 34. Дифференциация структур семязачатка во время мегаспорогенеза у Capsella bursa-pastoris (по: Шамров, 2002а).

1–3 — инициация интегументов и гипостазы в семязачатке на стадии археспориальной клетки (1), диады клеток (2) и тетрады мегаспор (3); 4–10 — стадии формирования интегумента; á î í — базальная область нуцеллуса, â è — внутренний интегумент, ã — гипостаза, è â è — инициали внутреннего интегумента, è ã — инициали гипостазы, è í è — инициали наружного интегумента, ë î í — латеральная область нуцеллуса, í è — наружный интегумент, ïð ê — прокамбиальные клетки, ò è — терминальная инициаль. Масштабная линейка — 10 мкм.

ния зародышевого мешка клетки эпидермы увеличиваются в размерах, вакуолизируются, при этом ядро смещается к наружной тангентальной стенке. Специализация клеток эпидермы сопровождается исчезновением плазмодесм на внутренних тангентальных стенках. Плазмодесмы сохраняются на радиальных стенках и более многочисленны в клетках наружного интегумента (Mogensen, 1973; Tilton, Mogensen, 1979; Wilms, 1980; Belyaeva, 1983).

Как было установлено, у Glycine max è Nelumbo nucifera клетки наружного и внутреннего интегументов в сформированном семязачатке имеют общие ультраструктурные черты, в частности, слабое развитие большинства органелл. Различия заключаются в том, что клетки внутреннего интегумента менее вакуолизированные и характеризуются у N. nucifera обилием свободных рибосом (Полюшкина, 1988, 1993; Чочиа, 1989). Однако у Beta vulgaris клетки двуслойных интегументов различаются ультраструктурными признаками. В клетках наружного интегумента хорошо развит ГЭР, много свободных рибосом, митохондрий и амилопластов, а в стенках выявляется интенсивная ШИК-положительная реакция. Различия выявляются и между слоями внутреннего интегумента — клетки внутренней эпидермы слабо вакуолизированные, в них много митохондрий, мало пластид и диктиосом, а в мелких вакуолях аккумулируются танины и/или полифенолы, тогда как клетки наружной эпидермы сильно вакуолизированы, в них мало митохондрий, и они первыми разрушаются после оплодотворения (Olesen, Bruun, 1990).

У ряда таксонов после оплодотворения наблюдается сильное увеличение размеров клеток эпидермы за счет утончения клеточных оболочек (в 60–80 раз у Plantago ovata — Hyde, 1970) либо выпрямления их наружных периклинальных и антиклинальных стенок (Polemonium caeruleum — Жукова, 1987). Это сопровождается увеличением размеров ядра и ядрышка и изменением в распределении органелл.

По мере развития клетки наружной эпидермы часто приобретают утолщения оболочек и могут вытягиваться в тангенциальном (Begoniaceae, Datiscaceae,

Gentianaceae) (ðèñ. 35, 3) либо радиальном (Grossulariaceae, Solanaceae) направлении, принимая вид столбчатой ткани. У большинства растений они сохраняются и входят в состав семенной кожуры. В наружном интегументе некоторых растений (Amaryllidaceae, Liliaceae) имеются устьица (Петрова, 1977).

Клетки эпидермы интегумента (или интегументов) покрыты кутикулярной пленкой. При тесном соприкосновении интегументов друг с другом или с нуцеллусом кутикулярные пленки могут сближаться, образуя неоднородную по строению кутикулу, сохраняющуюся в зрелом семени. В клетках эпидермы могут накапливаться различные вещества: крахмал, танины, кристаллы кремния и оксалата кальция.

Часть эпидермы интегумента со стороны зародышевого мешка дифференцируется в особую ткань — интегументальный тапетум (ðèñ. 35, 1–5). Термин ввел Palm (1915). Эта структура была описана сначала как выстилающий слой (фр. couche de revêtement — Warming, 1878; шведск. Mantellager, íåì. Mantelschicht —

Jonsson, 1879–1880), или тапетум (лат. tapetum — Goebel, 1898–1901). Существу-