Морфология растений / Шамров И.И. Семязачаток цветковых растений строение, функции, происхождение

ружена (Schnarf, 1929; Cave, 1948; Шамров, 1999а). По характеру развития нуцеллуса семязачаток представителей этого рода следует классифицировать как медионуцеллятный. Нуцеллус обладает потенцией к образованию таких специфических структур, как подиум (наличие периклинальных делений в халазальной зоне) и постамент (наличие двух хорошо выраженных рядов клеток в основании развивающегося зародышевого мешка). Однако халазальная зона нуцеллуса, имеющая вид колонки, после оплодотворения функционирует как единая структура (постаменто-подиум) без разделения на подиум и постамент(рис. 92, 1–15).

УLeucocrinum montanum (Cave, 1948) было описано образование гипостазы

ввиде утолщенных клеток нуцеллуса в основании зародышевого мешка. По нашим данным, у видов Hemerocallis гипостаза формируется в основании нуцеллуса и внутреннего интегумента и состоит из двух слоев густоплазменных таблитчатых клеток, которые до оплодотворения являются тонкостенными.

Таким образом, диагностическими признаками семязачатка в этом семействе могут быть следующие: морфологический тип семязачатка, строение нуцеллуса и микропиле.

Семейство ORCHIDACEAE

Изучению развития эмбриональных структур у орхидных посвящена обширная литература (см. Савина, Поддубная-Арнольди, 1990). Большое внимание было уделено характеристике мегаспорогенеза, формированию зародышевого мешка, специфике оплодотворения, а также строению зародыша и эндосперма.

Вопросы инициации примордия семязачатка на плаценте оставались, как правило, вне поля зрения исследователей. В ряде современных работ указывается, что стимулом к развитию семязачатков является опыление. После опыления париетальные плаценты в завязи образуют систему дихотомически ветвящихся выростов, или гребней, каждый из которых дает примордий семязачатка, состоящий из осевого ряда клеток, окруженных эпидермой (Swamy, 1949; Kimura, 1968; Rao, Sood, 1979; Fredrikson et al., 1988; Yeung, Law, 1989, 1997; Yeung et al., 1994; Fredrikson, 1990, 1991, 1992; Vij et al., 1999).

Согласно первым исследованиям, примордий семязачатка у орхидных возникает путем периклинальных делений клеток эпидермы плаценты(Hofmeister, 1849, 1861). Однако позже было показано, что такие деления происходят только в клет-

ках субэпидермального слоя плаценты(Schmitz, 1872; Strasburger, 1872, 1879).

По нашему мнению, у растений сем. Orchidaceae основным фактором, определяющим специфику строения примордия семязачатка, является своеобразное строение плацент. Увеличение числа семязачатков в завязи достигается у них не увеличением числа и степени развития плацент, а образованием на них небольших выростов. Исследование Gymnadenia conopsea (Шамров, Никитичева, 1992) показало, что немногослойное строение выростов париетальных плацент и необходи-

а к

3

4

г

7

5

6

Рис. 92. Развитие и строение семязачатка Hemerocallis citrina (1–10) и H. hybrida (11– 15) (по: Шамров, 1999а).

1 — завязь на стадии примордия семязачатка; 2, 3 — формирование примордия семязачатка, дифференциация археспориальной клетки; 4 — семязачаток на стадии мегаспороцита в начале мейоза; 5–7 — семязачаток в период мегаспорогенеза; 8–13 — строение нуцеллуса во время развития зародышевого мешка; 14 — антиподы в зрелом зародышевом мешке; 15 — схема сформированного семязачатка; а к — археспориальная клетка, б о н — базальная область нуцеллуса, г — гипостаза, л о н — латеральная область нуцеллуса, пр п — проводящий пучок. Масштабная линейка: 1 — 500 мкм, 2–5, 7–14 — 20 мкм, 15 — 200 мкм.

8

л о н

б о н

9 12

г

13

10

Рис. 92 (окончание).

3

пр с

2

Рис. 93. Ранние стадии развития семязачатка Listera ovata (по: Шамров, 2001).

1, 2 — завязь на стадии примордия семязачатка; 3 — примордий семязачатка с археспориальной клеткой; а к — археспориальная клетка, о р к — осевой ряд клеток, пр с — примордий семязачатка. Масштабная линейка: 1, 2 — 200 мкм, 3 — 20 мкм.

мость быстрого формирования примордиев семязачатков, которые начинают закладываться только после опыления, приводят к тому, что каждый примордий семязачатка инициируется за счет периклинальных делений одной клетки в субэпидерме плацентарного выроста. Верхняя из двух возникших клеток делится также периклинально, и это деление является дифференцирующим. Образуются две клетки: одна клетка с более крупным ядром— археспориальная клетка — и другая

— с меньшим ядром, в результате деления которой возникает осевой ряд клеток под археспориальной клеткой. Следовательно, археспориальная клетка возникает раньше клеток осевого ряда, в то время как ранее считалось, что в нее преобразуется верхушечная клетка этого ряда(Heusser, 1915). Таким образом, примордий семязачатка у орхидных состоит из эпидермального и субэпидермального слоев и осевого ряда клеток под археспориальной клеткой. Наиболее вариабельным является субэпидермальный слой. Он сильно редуцирован в примордии семязачатка большинства орхидных и представлен лишь археспориальной клеткой, как,

ив и

иг

3

2

1

г

и в и

и г

о р к

4

5

Рис. 94. Семязачаток Listera ovata во время мегаспорогенеза (по: Шамров, 2001).

1, 4 — дифференциация инициалей гипостазы и внутреннего интегумента на стадии мегаспороцита (4 — поперечный срез); 2, 3, 5 — семязачаток в периоды мегаспорогенеза и образования 2-ядерного зародышевого мешка, формирование единого слоя гипостазы; г — гипостаза, и в и — инициали внутреннего интегумента, и г — инициали гипостазы, о р к — осевой ряд клеток. Масштабная линейка — 20 мкм.

например, у G. conopsea. У ряда растений (Listera ovata — Шамров, Никитиче-

ва, 1992; Шамров, 1995б, 2001; а также, вероятно, у Vanilla planifolia — Swamy, 1947) субэпидермальный слой хорошо выражен, но является асимметричным и не образует кольца клеток на поперечном срезе(рис. 93, 1–3; 94, 1, 4).

Семязачаток орхидных традиционно определяют как тенуинуцеллятный(нуцеллус состоит только из эпидермы, окружающей материнскую клетку мегаспор). Однако, по нашему мнению, семязачаток большинства орхидных по особенностям развития и строения нуцеллуса следует классифицировать как медионуцеллятный. Так, в состав нуцеллуса уG. conopsea кроме эпидермального слоя входит также постамент — базальная область нуцеллуса, представленная осевым рядом

клеток под мегаспороцитом и в дальнейшем зародышевым мешком(перманентная вариация, базальная субвариация). Постамент, вероятно, характерен и для

Hetaeria nitida (Olsson, 1967), Galeola septentrionalis (Kimura, 1968), Cymbidium sinense (Tung et al., 1999; правда, авторы называют эту структуру гипостазой) и некоторых других видов. В отличие от этих видов, у Listera ovata нуцеллус представлен эпидермальным и субэпидермальным слоями, а базальная область топографически не выражена (Шамров, Никитичева, 1992; Шамров, 1995б, 2001) (рис. 94, 2, 5; 95, 1, 3). Такое строение нуцеллуса, возможно, присуще и Vanilla planifolia (Swamy, 1947).

В ряде работ было отмечено, что нуцеллус в семязачатке орхидных разруша-

ется до оплодотворения (Afzelius, 1916; Савина, 1965; Cocucci, Jensen, 1969; Ekanthappa, Arekal, 1977) либо представлен тонкой, сильно окрашивающейся мембраной вокруг зародышевого мешка(Olsson, 1967). Ультраструктурное исследование показало, что зрелый зародышевый мешокEpidendrum scutella окружен толстой гетерогенной оболочкой, состоящей из стенок клеток зародышевого мешка, стенки функционирующей мегаспоры и остатков стенок эпидермальных кле-

ток нуцеллуса (Cocucci, Jensen, 1969).

Необходимо отметить, что среди видов обширного сем. Orchidaceae имеются различия в продолжительности существования нуцеллуса. У Paphiopedilum insigne

(Afzelius, 1916), Galeola septentrionalis (Kimura, 1968) перед оплодотворением ну-

целлус обнаруживается только в халазальной части, тогда как у Epipogium aphyllum (Afzelius, 1954) он сохраняется полностью. У Gastrodia elata (Kusano, 1915), Cypripedium parviflorum (Carlson, 1940), Bulbophyllum neilgherrense,

Geodorum densiflorum (Swamy, 1949) нуцеллус начинает разрушаться в период раннего эмбриогенеза. Согласно нашим данным, у Gymnadenia conopsea и Listera ovata нуцеллус продолжает функционировать и во время раннего эмбриогенеза. Большинство клеток нуцеллуса у этих видов сдавливаются до бесструктурного слоя, покрытого кутикулой (рис. 96, 1), к стадии октантов проэмбрио. Клетки постамента у G. conopsea исчезают к стадии раннего глобулярного зародыша с эмбриодермой. Как постамент, так и эпидерма нуцеллуса уG. conopsea являются, вероятно, физиологически активными тканями. Об этом свидетельствует значительное содержание в них белков и декстринов, особенно в период формирования зародышевого мешка и раннего проэмбрио. Подобное заключение было сделано ранее для Gastrodia elata: клетки долго сохраняющейся эпидермы нуцеллуса непосредственно контактируют с подвеском и, возможно, осуществляют транспорт веществ из фуникулуса в зародыш(Kusano, 1915). По данным ультраструктурного исследования семязачатка Cymbidium sinense (Tung et al., 1999), утолщенные оболочки клеток нуцеллуса под развивающимся зародышевым мешком(постамент, согласно нашим представлениям) дают положительную ШИК-реакцию.

Обычно указывают на эпидермальное происхождение интегументов семязачатка орхидных (Савина, 1965; Abe, 1968; Sood, 1986; Sood, Sham, 1987). Однако на-

чальные стадии развития интегументов не прослежены. У исследованных нами

2

Рис. 95. Семязачаток на заключительных стадиях развития зародышевого мешка уListera ovata (по: Шамров, 2001).

1, 2 — 4-ядерный зародышевый мешок, 3 — зрелый зародышевый мешок. Масштабная линейка — 20 мкм.

видов наблюдались периклинальные деления эпидермальных клеток, опоясывающих среднюю часть примордия семязачатка. В результате делений отделяются наружу терминальные инициали, за счет которых формируются интегументы(рис. 94,

1, 2, 4; 95, 1; 96, 1, 4, 5).

В литературе наличие гипостазы в семязачатке орхидных отмечено только для некоторых видов. У Calanthe veitchii, Cypripedium insigne, Dendrobium nobile ги-

постаза располагается непосредственно под мегаспороцитом, а затем под зародышевым мешком и представлена 1–3 лигнифицированными клетками, в которых в зависимости от вида могут накапливаться крахмал, белки, аскорбиновая кислота (Поддубная-Арнольди, 1959; Цингер, Поддубная-Арнольди, 1959; Zinger, Poddub- naya-Arnoldi, 1966). Существуют примеры, когда под зародышевым мешком также отмечают, как правило, одну густоплазменную, долго сохраняющуюся клетку, которую можно рассматривать как сильно редуцированную гипостазу:

Gastrodia elata (Kusano, 1915), Epipogium aphyllum (Afzelius, 1954), Hetaeria nitida

(Olsson, 1967).

г

энд

зар

Рис. 96. Семя Listera ovata во время развития зародыша и эндосперма(по: Шамров, 2001).

1 — семя на стадии 2-клеточного проэмбрио; 2, 3 — образование квадрантов в проэмбрио; 4 — семя на стадии октантов в проэмбрио; 5 — зрелое семя; г — гипостаза, зар — зародыш, энд — эндосперм, cb, q — этажи проэмбрио. Масштабная линейка — 20 мкм.

У Listera ovata гипостаза дифференцируется непосредственно под зародыше-

вым мешком (рис. 94, 1, 2, 4, 5; 95, 1, 3), тогда как у Gymnadenia conopsea —

в основании постамента. Она представлена в виде диска из одного слоя клеток у L. ovata и двух слоев — у G. conopsea. Стенки клеток гипостазы не лигнифицированы, однако в них обнаруживается сильная ШИК-положительная реакция на полисахариды. В клетках гипостазы обнаружено значительное содержание белков и декстринов на протяжении всего периода развития, что свидетельствует, вероятно, о высокой физиологической активности гипостазы в обеспечении зародышевого мешка метаболитами.

В халазальной области семязачатка орхидных формируется воздушная полость, происхождение которой оставалось недостаточно ясным. Afzelius (1954) выявил на ранней стадии развития семязачатка крупную клетку, трансформирующуюся после оплодотворения в полость. Некоторые авторы (Саrlson, 1940; Maheshwari, Narayanaswamy, 1952; Савина, 1965; Nikiticheva, 1983) полагали, что она образу-

ется за счет разрушения внутренних клеток халазы. По нашим данным, воздушная полость в халазальной области семязачатка возникает за счет разрушения клеток халазы, а в последующем и гипостазы после выполнения ими функции питания. Образование воздушных полостей в микропилярной(за счет удлинения наружного интегумента над эндостомом) и халазальной областях семени, возможно, обусловлено адаптацией к анемохорному способу распространения мелких семян орхидных.

Таким образом, сем. Orchidaceae является довольно гетерогенным по признакам строения и развития семязачатка. Для целей систематики и филогении могут иметь значение следующие признаки: строение примордия семязачатка, тип семязачатка по нуцеллусу, продолжительность существования нуцеллуса, строение гипостазы, а также особенности мегаспорогенеза, формирования зародышевого мешка, эндосперма и зародыша.

Порядок SANTALALES

Эволюция семязачатка цветковых растений сопровождалась редукцией его структур (интегумента, нуцеллуса, халазы, фуникулуса), а также конгенитальным срастанием некоторых из них между собой и с окружающими структурами гинецея (плацентой, стенкой завязи) (Тахтаджян, 1964; Терехин, 1977, 1991). Эти процессы наиболее ярко проявились у высокоспециализированных таксонов. К таким таксонам относится пор. Santalales, многие представители которого являются паразитными растениями (Терехин, 1977).

Представители пор. Santalales характеризуются ценокарпным гинецеем. Развитие эмбриональных структур начинается с образования выроста в базальной части завязи, который был назван свободной париетальной плацентой (колонкой) (Griffith, 1836, 1844). Hofmeister (1859) считал всю свободную центральную плаценту у Hyphear europaeum эквивалентной ортотропному семязачатку.

Наибольшее разнообразие в строении завязи и плаценты отмечено среди пред-

ставителей сем. Loranthaceae (Maheshwari et al., 1957; Raj, 1970). Были установ-

лены следующие типы строения завязи и плаценты: 1) завязь многогнездная; свободная центральная плацента многолопастная, каждая лопасть представляет собой редуцированный семязачаток (Lysiana); 2) завязь многогнездная в основании и одногнездная в верхней части; свободная центральная плацента многолопастная в основании и имеет вид конусообразного выроста в верхней части(Lepeostegeres, Nuytsia); 3) завязь одногнездная; центральная плацента многолопастная (Elytranthe,

(Helicanthes); 5) завязь одногнездная; центральная плацента слабо развита, в основании завязи образуется лишь небольшое выпячивание(Amyema, Dendrophthoe neelgherrensis, D. pentandra, Scurrula montana, Tolypanthus); 6) полость завязи представлена узким каналом; плацента отсутствует (Helixanthera, Tapinanthus,

Taxillus, Tupeia, некоторые виды Dendrophthoe и Scurrula) (рис. 97).

Терехин (1977) обобщил представления о структурной организации завязи в пор. Santalales и предложил различать три основные ее формы: 1) в завязи развивается свободная центральная плацента с более или менее дифференцированными мегаспорангиями — Comandra pallida, Olax stricta, Osyris arborea, Santalum album,

Thesium ramosum, Ximenia americana и др.; 2) дифференцированные мегаспорангии отсутствуют, а археспориальные клетки образуются в ткани центральной пла-

центы — Arceuthobium oxycedri, Exocarpus menziensii, Loranthus sphaerocarpus и

др.; 3) археспориальные клетки развиваются в тканях основания завязи, а цент-

ральная плацента не образуется — Barathranthus axanthus, Helixanthera hookeriana, Scurrula atropurpurea, Viscum album и др.

Все многообразие строения семязачатка представителей пор. Santalales (Анисимова, 1987б, в; Никитичева, 1987а; Никитичева, Анисимова, 1987; Терехин, 1987; Терехин, Анисимова, 1987) можно свести к трем категориям: 1) дифференцированные семязачатки, 2) не дифференцированные на структуры семязачатки, 3) семязачатки морфологически не выражены, эмбриональные структуры развиваются

втканях плаценты или стенки завязи(Шамров и др., 2001).

Влитературе существует точка зрения о том , что бóльшую часть дифференцированного семязачатка (рис. 98, 1, 2) у видов, относящихся к этому порядку,

составляет интегумент (Fagerlind, 1947; Shamanna, 1954; Swamy, 1960; Agarwal, 1961, 1963a, b; Johri, Agarwal, 1965). У представителей сем. Olacaceae интегумент (или интегументы) хорошо выражен и образует микропиле : в битегмальных семязачатках у Coula edulis, Heisteria cyanocarpa, Macrotheca elaeocarpa, Minquartia guianensis, Ochanostachys amentacea, Octoknema orientalia, O. affinis (Fagerlind, 1948), Ximenia americana (Fagerlind, 1948; Johri, Bhatnagar, 1960) и в унитегмальных семязачатках у Erythropalum scandens (Fagerlind, 1946), Anacolosa frutescens (Fagerlind, 1947), Tetrastylidium janeirense, Schoepfia brasiliensis, S. fragrans (Fagerlind, 1948), Olax scandens, O. stricta (Agarwal, 1963a, b), O. wightiana (Shamanna, 1954), Strombosia zeylanica (Fagerlind, 1947; Shamanna, 1955). Хорошо сформированный интегумент характерен также для представителей сем. Opiliaceae (Cansjera rheedii — Swamy, 1960) и сем. Santalaceae (Iodina rhombifolia — Pilger, 1935; F. Smith, E. Smith, 1942; Bhatnagar, Sabharwal, 1966, 1968 (1969), Thesium alpinum, T. wightianum (Bhatnagar, Agarwal, 1961). Для некоторых видов семейств Olacaceae и Santalaceae указывается наличие атегмальных семязачатков.

Анализ, проведенный нами, показал, что интегумент, хотя и сильно редуциро-

ванный, присутствует у Olax imbricata (Fagerlind, 1947), Buckleya lanceolata (Raj, 1970), Choretrum lateriflorum (Raj, 1972), Comandra umbellata (Ghosh, 1955),