Морфология растений / Шамров И.И. Семязачаток цветковых растений строение, функции, происхождение

20 Шамров И.И. Семязачато цвет овых растений: строение, ф н ции, происхождение

Рис. 4. Классификация морфологических типов семязачатка (по: Савченко, 1973).

1 — ортотропный, 2 — анатропный, 3 — гемитропный, 4 — кампилотропный, 5 — амфитропный, 6 — орто-кампилотропный, 7 — ана-кампилотропный, 8 — орто-амфитропный, 9 — анаамфитропный, 10 — гипертропный, 11 — орто-цирцинотропный, 12 — ана-цирцинотропный.

ном направлении; Agardh, 1858), характер изгибания фуникулуса относительно верхушки или основания завязи (эпитропный — фуникулус изгибается снизу вверх, апотропный — его изгиб происходит сверху вниз; Warming, 1913; Тахтаджян, 1948; P. Maheshwari, 1950; Bocquet, 1959), ориентация микропиле по отношению к верхнему концу завязи (эпитропный — микропиле направлено вверх, апотропный — оно направлено вниз; Sterling, 1963), согласованность с изгибом плодолистика (эпитропный, или антитропный — семязачаток и плодолистик изгибаются в противоположных направлениях, апотропный, или синтропный — семязачаток изгибается в той же плоскости, что и плодолистик; Endress, 1994). Выделяют еще плевротропные семязачатки, в которых микропиле остается неповернутым, а фуникулус не изгибается (Andersson, 1931; Тахтаджян, 1948; P. Maheshwari, 1950; Батыгина, 1974) (рис. 5).

Более сложной является классификация типов семязачатка, предложенная Кор- чагиной (1969). В основу классификации положены 7 критериев: 1 — ориента-

Рис. 5. Положение анатропного семязачатка в завязи (по: Тахтаджян, 1948).

1, 2 — эпитропное, 3, 4 — апотропное, 5 — плевротропное.

ция микропиле по отношению к основанию стилодийного канала (прямо направленные, в сторону направленные и обратно направленные семязачатки); 2 — положение семязачатка по отношению к месту его прикрепления на плаценте (нисходящий, горизонтальный и восходящий семязачатки); 3 — взаиморасположение семязачатка и фуникулуса (надсемяножковый, неповернутый и подсемяножковый семязачатки); 4 — угол прикрепления семязачатка к плаценте (прямостоячий и наклонностоячий семязачатки); 5 — форма продольной оси (несогнутый и согнутый семязачатки); 6 — наличие семяножки (бессемяножковый, или сидячий, семязачаток и семяножковый, включающий прямосемяножковый и согнутосемяножковый семязачатки); 7 — наличие определенного разрастания тканей интегумента, нуцеллуса, семяножки (семязачатки с обтуратором, ариллусом, карункулой и др.).

Устойчивость морфологического типа семязачатка, как правило, относительна. В связи с тем, что тип семязачатка и его положение в завязи могут меняться в процессе развития, многие авторы предлагают определять тип семязачатка на стадии зрелого зародышевого мешка (Bocquet, 1959; Савченко, Комар, 1965; Савченко, Петрова, 1963; Корчагина, 1969; Савченко, 1973). Расхождение во мнениях относительно типа семязачатка у одного и того же вида (например, у Zea mays — Randolf, 1936; Александров и др., 1944; Коробова, 1982) объясняется тем, что тип определялся на разных стадиях развития семязачатка (Савченко, 1973). У некоторых видов, особенно с кампилотропными и амфитропными семязачатками, окон- чательное становление морфологического типа семязачатка завершается после оплодотворения. В таком случае при решении вопросов систематики и филогении следует характеризовать морфологический тип семязачатка не перед оплодотворением, а на той стадии, когда он сформирован. Существуют также таксоны, у которых в рамках имеющихся классификаций невозможно точно определить и охарактеризовать тип семязачатка (Батыгина, 1984б).

В рассмотренных классификациях морфологических типов семязачатка находят отражение два принципа типизации. Первый принцип (взаимоположение раз-

22 Шамров И.И. Семязачато цвет овых растений: строение, ф н ции, происхождение

личных структур в процессе развития) основан на единственом критерии, суть которого неодинакова у разных авторов: положение микропиле и нуцеллуса по отношению к фуникулусу (Mirbel, 1829; Prantl, 1881; Goebel, 1933) либо к руб- чику (Maheshwari, 1950); ориентация оси микропиле – халаза по отношению к плаценте (Савченко, 1973); ориентация продольной оси нуцеллуса (Батыгина, 1974). Другой принцип типизации (степень развития структуры) и два критерия: 1 — степень изгибания фуникулуса и связанная с этим различная длина проводящего пучка семязачатка, 2 — степень искривления нуцеллуса — составляют основу классификации Bocquet (1959). В работе Корчагиной (1969) использованы оба принципа типизации и 7 критериев, при этом бьльшая часть их характеризует положение семязачатков в завязи; однако остальные критерии (угол прикрепления семязачатка к плаценте; форма продольной оси; наличие семяножки) являются вполне применимыми при разработке новых классификаций.

Как свидетельствуют литературные данные, признаки, по которым можно идентифицировать кампилотропный è амфитропный семязачатки, не всегда четкие: ряд авторов отличает амфитропные семязачатки от кампилотропных по наличию «базального тела» (Bocquet, 1959; Bocquet, Bersier, 1960; Савченко, 1973); другие называют кампилотропными любые семязачатки с изогнутым зародышевым мешком (Corner, 1976). Существует точка зрения (Bouman, Boesewinkel, 1991; Bouman, 1992), что нет оснований для выделения самостоятельного амфитропного типа. Авторы рассматривают кампилотропный семязачаток в широком смысле, включая в него и амфитропный.

Оригинальные данные о развитии семязачатка и семени у Capsella bursapastoris è Arabidopsis thaliana свидетельствуют о том, что «амфитропный семяза- чаток» является лишь стадией развития кампилотропного семязачатка после оплодотворения. В связи с этим мы пришли к заключению о том, что амфитропный тип семязачатка должен быть признан несуществующим (Шамров, 2007). Косвенным подтверждением этого служит тот факт, что в литературе амфитропными чаще всего называют не семязачатки, а формирующиеся семена на ранних стадиях эмбриогенеза.

Принципы классификации типов развития зародышевого мешка. В настоящее время существует большое число классификаций типов развития зародышевого мешка. Coulter (1908) первым оценил значение числа мегаспор и числа делений, сопровождающих образование зародышевого мешка. Первую же классификацию, основанную на этих признаках, дали независимо друг от друга Модилевский (1910) и Palm (1915). Позже при характеристике развития зародышевого мешка стали учитывать особенности его поляризации, что нашло применение при разграничении тетраспорических зародышевых мешков (Chiarugi, 1927). Fagerlind (1939, 1944а) официально закрепил в качестве третьего критерия число полюсов в зародышевом мешке. Он предложил также четвертый критерий — слияние халазальных ядер. P. Maheshwari (1937, 1941) создал классификацию типов развития зародышевого мешка на основе следующих критериев: числа мегаспор,

24 Шамров И.И. Семязачато цвет овых растений: строение, ф н ции, происхождение

Hanstein (1870) первым подробно проследил закономерности формирования зародыша, описал стадию квадрантов и рассмотрел строение зародыша, исходя из наличия в нем трех гистогенов: дерматогена, периблемы и плеромы. На основании различий в строении 4-клеточного зародыша, прохождении стадии квадрантов, времени дифференциации и структуре вышеупомянутых гистогенов им были описаны три типа развития зародыша двудольных: Capsella, Oenothera и Nicotiana. С этими типами он сравнивал развитие зародыша других растений, как двудольных, так и однодольных. Следует отметить, что на основании особенностей заложения перегородок в раннем эмбриогенезе были выделены три типа развития зародыша злаков: I — первое и второе деления поперечные, II — первое деление поперечное, а второе наклонное, III — оба деления наклонные (Nцrner, 1881).

Âдальнейшем стали учитывать особенности строения тетрады клеток проэмбрио и степень участия апикальной и базальной клеток в построении зародыша (Carano, 1915; Chiarugi, 1925; Schnarf, 1929). Классификация, которую предложил Schnarf (1929), включала пять основных типов: Cruciferen (= Cruciferae), Asteraceen (= Asteraceae), Solanaceen (= Solanaceae), Chenopodiaceen (= Chenopodiaceae), Caryophyllaceen (= Caryophyllaceae) (рис. 6).

Используемая в современной литературе классификация типов развития зародыша (Jonansen, 1950) представляет собой трансформированный вариант классификации Schnarf (1929). Jonansen (1950) изменил названия типов эмбриогенеза и дополнил классификацию Piperad-типом — зигота делится не поперечно, а продольно.

Âдальнейшем были предложены и другие оригинальные классификации типов развития зародыша. Классификация Яковлева (1958) включает 7 типов, среди них

—новый Paeoniaceae-, или Paeoniad-тип (Яковлев, 1951, 1958, 1983). Этот тип характеризуется ценоцитной стадией развития проэмбрио и формированием на его основе большого числа зародышеподобных структур, одна из которых развивается в хорошо дифференцированный зародыш. Согласно представлениям Батыгиной (Batygina, 1989; Батыгина, 1997а), в семени пионов происходит последовательное формирование двух типов зародышей: полового (его развитие заканчивается на стадии заложения протодермы в ценоцитно-клеточной структуре) и соматического (образуется из клеток протодермы).

Батыгиной (1974) была предложена классификация типов эмбриогенеза, вклю- чающая 8 типов. В классификацию был включен оригинальный тип эмбриогенезеа

—Graminad, или Poad, выделенный для однодольных и некоторых двудольных на основании наклонного положения перегородок в раннем периоде формирования зародыша и специфики его органогенеза на последующих этапах развития.

Souиges (1939) создал классификацию типов развития зародыша, основанную на оригинальных эмбриогенетических законах, исходя из характера деления клеток первых четырех генераций. Он различал 2 периода, в каждом из которых имеется 6 мегархетипов, характеризующихся разной степенью участия апикальной и базальной клеток двухклеточного проэмбрио в построении зрелого зародыша.

26 Шамров И.И. Семязачато цвет овых растений: строение, ф н ции, происхождение

может проявляться на сравнительно поздних этапах. Periasamy считал, что в процессе эмбриогенеза изменяется соотношение поверхности к объему клеток и важным морфогенетическим событием, свидетельствующим об изменениях в строении проэмбрио, является формирование первой внутренней клетки. В результате этого в проэмбрио дифференцируются две группы клеток (наружные и внутренние), развивающиеся самостоятельными путями. Классификация зародышей, согласно Periasamy (1977), включает группы, серии и вариации, при этом каждая ступень иерархии имеет свой критерий: число клеточных ярусов в проэмбрио, когда начинается дифференциация внутренних клеток (группы); расположение ярусов с изменяющимся числом клеток (серии); расположение ярусов, в которых формируются первые внутренние клетки (вариации).

Таким образом, классификации типов эмбриогенеза созданы преимущественно с учетом единого принципа типизации (специфики развития и строения), вклю- чающего различное число критериев.

На основании сравнительного анализа литературных и оригинальных данных (Shamrov, 1996а) представляется целесообразным использование обоих подходов при изучении эмбриогенеза: генеалогического (особенности раннего эмбриогенеза — порядок делений, топография слоев, характеристика клеток в различных областях зародыша) и морфогенетического, или динамического (меняющееся состояние зародыша, особенно во время критических стадий развития) (Wardlaw, 1955; Батыгина, 1974; Vallade, 1989; Терехин, 1991; Meinke, 1991; и др.). Подтверждением этого являются экспериментальные исследования мутантных растений, позволяющие оценить значимость различных факторов в реализации программы развития зародыша.

Принципы классификации типов эндоспермогенеза. При классифицировании типов эндоспермогенеза использовался следующий принцип типизации: специфика развития эндосперма на ранних стадиях развития. В большинстве существующих классификаций выделяют два основных типа развития эндосперма у цветковых растений: нуклеарный (характеризуется отсутствием цитокинеза с самых первых стадий) и целлюлярный (каждое деление ядра в эндосперме сопровождается цитокинезом) (Samuelsson, 1913; Schnarf, 1917, 1929; Di Fulvio, 1983, 1985; Di Fulvio, Cocucci, 1986). Гелобиальный эндосперм обычно рассматривается как эндосперм с признаками обоих вышеназванных типов — первое деление в эндосперме приводит к образованию двух клеток, в которых (обычно в микропилярной) затем происходят только свободноядерные деления (Худяк, 1963; Поддубная-Ар- нольди, 1976; Кордюм, 1978; Vijayaraghavan, Prabhakar, 1984). Ряд авторов увели- чивают число типов до четырех, выделяя промежуточный тип наряду с гелобиальным (Wunderlich, 1959) либо разделяя целлюлярный тип на собственно целлюлярный и тубифлоральный типы (Камелина, 1991, 1997). Для многих растений описано своеобразное развитие эндосперма, которое характеризуется признаками разных типов (Dahlgren, 1934; Herr, 1961; Madhavan, Gupta, 1982; Коробова-Семен- ченко, 1977; Czapik, 1991).

В классификации эндоспермогенеза при выделении иерархических категорий используют ряд критериев: 1 — наличие или отсутствие клеточной перегородки при делении первичной клетки эндосперма (целлюлярный и нуклеарный типы, соответственно); 2 — положение первой и второй перегородок (модификации в целлюлярном типе, обозначаемые как «типы» — Mauritzon, 1935; Rosйn, 1949; Wunderlich, 1967; Di Fulvio, 1983; «формы» — Schnarf, 1917, 1929; Glišж, 1936–1937; или «вариации»

— Kapil, Vijayaraghavan, 1962, 1965; Шамров, Жинкина, 1994); 3 — число ядер в халазальной клетке («формы» в гелобиальном типе — Swamy, Parameswaran, 1963); 4 — положение ядер в первичной клетке эндосперма («типы» и «подтипы» в нуклеарном типе — Di Fulvio, 1983, 1985; Di Fulvio, Cocucci, 1986).

Ряд авторов учитывали также степень участия первичных микропилярной и халазальной клеток в образовании целлюлярного эндосперма семени. Samuelsson (1913) выделил две серии: серия A — обе клетки принимают участие в образовании эндосперма, серия B — только одна из клеток образует эндосперм, а другая функционирует как гаусторий. На основании этих положений была предложена новая общая классификация эндосперма цветковых растений (Di Fulvio, 1983; Di Fulvio, Cocucci, 1986). Целлюлярному типу развития эндосперма, так же как и нуклеарному, придан статус мегатипа, подтипам — статус типа, а вариациям — статус подтипов. Целлюлярный мегатип эндоспермогенеза представлен 5 типами и 12 подтипами. Типы образуют 2 группы, различающиеся положением перегородки во время первого деления в эндосперме. Первая группа характеризуется продольным заложением перегородки: изобилатеральный (обе клетки принимают участие в образовании эндосперма) и гетерополярный (участвует только одна из клеток, а другая формирует латеральный гаусторий) типы. Вторая группа включает типы, в которых первое деление поперечное: изополярный (обе клетки участвуют в построении эндосперма), гетерополярный микропилярный (микропилярная клетка принимает участие в формировании эндосперма семени, а халазальная — образует гаусторий), гетерополярный халазальный (халазальная клетка образует эндосперм, а микропилярная — гаусторий).

Предложенные критерии, на наш взгляд, не полностью отражают все особенности развития эндосперма. В литературе почти не рассматривается роль гелобиального типа в эволюции эндосперма, хотя число таксонов, у которых он обнаружен, довольно значительно. Лишь в одной из работ (Herr, 1995) этот тип рассматривается не как промежуточный этап эволюции от целлюлярного эндосперма к нуклеарному, а как параллельный путь развития. Еще P. Maheshwari (1950) отмечал, что между типами существуют переходные формы. По мнению Терехина (1996), способ развития эндосперма тесно связан с адаптивным характером прорастания семян. Таким образом, понимание современного состояния проблемы невозможно без учета особенностей эволюционного становления способов развития эндосперма. Ранее подобный подход был использован, например, при изуче- нии эмбриогенеза злаков (Батыгина, 1987).

Все это заставило нас пересмотреть представления о принципах типизации эндосперма и обсудить все имеющееся его разнообразие типов и вариаций с пози-

28 Шамров И.И. Семязачато цвет овых растений: строение, ф н ции, происхождение

ции эволюционных преобразований. При создании иерархической классификации способов развития эндосперма нами использован онто-филогенетический подход (Батыгина, 1987), позволяющий не только типизировать способы образования эндосперма, но и объяснить их возникновение у цветковых растений (Шамров, 1997е, 2006а; Shamrov, 2006). Классификация включает три ступени иерархии: типы, подтипы, вариации. Принцип ее построения в целом сходен с таковым при выделении типов и вариаций эмбриогенеза. В ней учитываются следующие критерии: морфогенетические потенции первичных микропилярной и халазальной клеток, степень их участия в построении эндосперма семени, положение клеточных перегородок или число ядер после второго и последующего делений, дефинитивная структурная организация.

Предлагаем различать два основных типа развития эндосперма: целлюлярный (в период раннего эндоспермогенеза процессы кариокинеза в обеих клетках завершаются цитокинезом) и гелобиальный (в обеих клетках осуществляется только кариокинез) (рис. 7, 8). Нуклеарный тип, вероятно, следует рассматривать как подтип гелобиального типа.

Типы подразделяются на ряд подтипов по степени участия микропилярной и халазальной клеток в построении эндосперма.

Подтипы целлюлярного типа:

микропилярный с халазальным гаусторием — эндосперм формируется за счет микропилярной клетки, а халазальная клетка функционирует как гаусторий (некоторые Icacinaceae, Fouquieriaceae, Saururaceae, многие Nymphaeaceae);

халазальный с микропилярным гаусторием — микропилярная клетка становится гаусторием, а халазальная образует эндосперм (Loasaceae, некоторые

Campanulaceae, Lamiaceae, Scrophulariaceae);

микропилярный с терминальными гаусториями — эндосперм формируется из нижних производных микропилярной клетки, а халазальная клетка и верхние производные микропилярной клетки образуют халазальный и микропилярный гаустории (Buddlejaceae, Crassulaceae, Gesneriaceae, Orobanchaceae, Pedaliaceae, Plantaginaceae, Scrophulariaceae, Verbenaceae);

микропилярно-халазальный без гаусториев — обе клетки принимают по- чти равное участие в образовании эндосперма (Annonaceae, Aristolochiaceae,

Ceratophyllaceae, Degeneriaceae, Monimiaceae, Nelumbonaceae, Sarraceniaceae, Winteraceae);

микропилярно-халазальный с терминальными гаусториями — обе клетки двуклеточного эндосперма формируют эндосперм, а также микропилярный и халазальный гаустории (Callitrichaceae, Campanulaceae, Lentibulariaceae, Lobeliaceae, Stylidiaceae).

В подтипах целлюлярного типа можно выделить ряд вариаций1 по положению перегородок во время второго деления в эндосперме.

Микропилярный с халазальным гаусторием подтип: