4 Г Л А В А 1 С П О С О Б Ы Р А З М Н О Ж Е Н И Я

Большинство авторов однако продолжало ставить вопрос в форме: “почему некоторые партеногенетические разновидности способны существовать продолжительное время?” Последняя точка зрения основывается на том, что преимущества половых форм в дисперсии потомства при непредсказуемых условиях среды настолько превышают преимущества партеногенеза в численности потомства, что проблема состоит втом, чтобы объяснить, почему партеногенез вообще существует, а не в том, чтобы объяснить, почему он не является повсеместно распространенным явлением.

Такая постановка вопроса—почему одна форма размножения не вытесняет другую— представляется бесплодной и неправомерной. Ведь мы не ставим вопрос: почему эволюционно прогрессивные формы не вытесняют примитивные формы? Мы понимаем, что они занимают разные экологические ниши. Те же самые соображения дают ответ на все вопросы, связанные с сосуществованием разныхформразмножения.

Близкие рассуждения приводит Вильямс, рассматривая “сбалансированное” сосуществование полового и партеногенетического способов размножения у популяций с факультативным партеногенезом, при котором особи могут размножаться как половым путем, так и бесполым. Поскольку половое размножение продолжает существовать наряду с партеногенетическим, приходится делать вывод, что оно тоже обладает какими-то быстро реализующимися преимуществами (Williams, 1975).

Преимущества бесполого размножения связаны, прежде всего с его простотой (не требуется находить партнера) и высокой эффективностью (потомство может оставить любая, отдельно взятая особь в любом месте). Ещё одно преимущество связано с тем, что ценные сочетания генов, появившись в результате мутаций, не рассеиваются, а передаются из поколения в поколение в неизмененномвиде.

Недостаток бесполого размножения в том, что источником необходимого для естественного отбоpa разнообразия (изменчивости) являются только мутации. Поэтому, если две благоприятные мутации а→А и в→В, возникают у разных особей бесполой популяции, то способа, посредством которого обе эти мутации могли бы оказаться в генотипе одного из потомков этих особей не существует. Особь с генотипом АВ может появиться лишь в том случае, если вторая мутация В произойдет у одного из потомков исходного мутанта А, или наоборот, если мутация А возникнет у потомка мутантаВ(Fisher, 1930; Muller, 1932).

Ещё одним недостатком бесполого размножения является отсутствие механизма, препятствующего накоплению вредных мутаций. Бесполая популяция непрерывно ухудшается и не имеет никакого способа возвратиться к начальному состоянию без мутаций, подобно трещотке, которая может вращаться только в одном направлении (“Храповик Мёллера” (Muller's ratchet)). Увеличение размера генома приводит к возрастанию количества мутаций, поэтому у бесполых организмов геном не может расти выше определенного предела. Половая рекомбинация может устранять мутации, за счет перекреста между хромосомами (кроссинговера) и таким образом снимает ограничение на рост величины генома. “Храповик Мёллера” может объяснить, почему бесполые популяции вымирают чаще чем половые, однако она не объясняет, почему бесполые особи периодически не возникают и не распространяются в половых популяциях. Этот механизм также не может быть распространен на организмы, которые хоть и размножаются бесполым способом, но в тожевремяимеютдругиеформырекомбинации генетического материала.

Гипотезы и теории

Проблему пола биологи пытаются понять уже более столетия. Роль полового размножения в процессах эволюции пытались оценить многие талантливые теоретики—Вейсман (1889),

Гольдшмидт (Goldschmidt, 1927), Фишер (Fisher, 1930), Мёллер (Muller, 1932), Крю иКимура (Crow, Kimura, 1965, 1970), Бодмер(Bodmer, 1970), ЭшельиФельдман(Eshel, Feldman, 1970).

Г Л А В А 1 С П О С О Б Ы Р А З М Н О Ж Е Н И Я 5

В течение последних 25-30 лет появилось так много новых гипотез, что потребовалась их систематизация. Фельзенштейн (Felsenstein, 1988) и позднее А. С. Кондрашов (Kondrashov, 1993) предложили делить их на две основные группы: гипотез “немедленного преимущества” (immediate benefit) и “дисперсии и отбора” (variation and selection). Подробное обсуждение этих гипотез приведено во многих монографиях и обзорах (Кондрашов, 1993; Michod R., Levin, 1987; Ridley, 1994), мыприведемтольконекоторыепримеры.

ГИПОТЕЗЫ “ ДИСПЕРСИИ И ОТБОРА”

Гипотезы“дисперсиииотбора” обсуждают результатырекомбинации, которыеприскрещивании гетерозиготных родителейприводяткувеличениюдисперсии потомства.

Принцип лотереи. Был предложен Вильямсом (Williams, 1975) по аналогии с лотереей и использует изменчивость, возникающую в результате полового процесса. По одной стратегии можно купить большое количество билетов с одним и тем же номером, по другой—небольшое количество билетов, но с разными номерами. Бесполые формы используют первую стратегию, половые—вторую. Из гипотезы Вильямса должно следовать, что пол будет иметь преимущество в изменяющихся условиях. Однако половые формы широко распространены в стабильных средах (тропики) и, наоборот, бесполыеформы—визменчивых (высокогорьеинебольшиеводоемы).

Теория Фишера-Мёллера. Согласно этой теории пол ускоряет эволюцию комбинируя выгодные мутации (Fisher, 1930; Muller, 1932). В бесполых популяциях выгодные мутации конкурируют друг с другом, и только одна из них побеждает. Вероятность, что две выгодных мутации появятся у одного и того же бесполого организма очень мала. В половых популяциях, однако, две выгодных мутации могут объединиться в одно и то же время если два организма противоположного пола с мутациями A и В дадут потомство (АВ). Однако, если обе мутации редки, это спаривание также маловероятно. Кроме того, наличие пола может уничтожить созданную выгодную комбинацию в следующем поколении, произведя потомство, которое имеет всего одну или не имеет благоприятных мутаций вообще. В случае бесполого размножения, достигнутая выгодная комбинация сохраняется и передается потомству без изменения. То есть, не ясно, является ли пол действительно более эффективным способом объединения и удержания выгодных мутаций вместе,

иускоряетлионэволюцию.

Вмаленьких популяциях выгодные мутации вряд ли появятся в одно и то же время. По этой причине половое размножение мало влияет на скорость эволюции в маленьких популяциях и не имеет особых преимуществ перед бесполым. Наоборот, в больших популяциях, различные выгодные мутации, вероятно, будут присутствовать в существенных количествах, и некоторые из них, могут быть сведены вместе путемскрещивания. Поэтому, согласно теории, преимущество пола должно сказываться именно в больших популяциях. Теория также предполагает групповой отбор между половыми и бесполыми популяциями, хотя известно, что такой отборнаиболее эффективен в маленьких популяциях, а для того чтобы теория работала нужно как раз обратное. Это внутреннее противоречиеуказывает, чтотеорияимеетсерьезныепроблемы.

Гипотеза “Красной Королевы”. Ряд ученых сегодня убеждены, что пол, по сути, предназначен природой для того, чтобы животные могли защищаться от паразитов. Вредители атакуют, как правило, наиболее распространенный генотип, и постоянное появление новых комбинаций генов “сбивает их с толку”. Этот принцип называется гипотезой Красной Королевы—героиня “Алисы в Зазеркалье” Л. Кэрролла советует девочке, что для того, чтобы оставаться на месте (выжить в процессе эволюции), ей нужно бежать изо всех сил. Однако, когда ученые из Университета Британской Колумбии (Канада) Сара Отто и Скотт Нюсмер (Otto, Nuismer, 2004) проверили гипотезу Красной Королевы на математической модели, оказалось, что привести к преобладанию такого способа воспроизводства могло только огромное количество паразитов—во много раз больше, чемихестьнасамомделе.

6 Г Л А В А 1 С П О С О Б Ы Р А З М Н О Ж Е Н И Я

ГИПОТЕЗЫ “ НЕМЕДЛЕННОГО ПРЕИМУЩЕСТВА”

Гипотезы“немедленного преимущества” приводятследующиетритипапреимуществ, которые можетиметьпотомствораздельнополойпопуляции:

1)улучшениевыживанияпотомстванесвязанноесизменением ихгенотипа, поскольку оноимеет двухродителейиконьюгацияхромосомвтечениемейозапозволяетрепарироватьповреждения ДНК

2)улучшениегенотипапотомствазасчетуменьшенияскоростимутаций(путемзаполнения пробеловприделециях, вырезаниявставокилиметилирования)

3)улучшениегенотиповпотомствазасчетболееэффективногоотбора, поскольку отбор среди

“дешевых” самцовимужских гаметболееэффективен.

Теория “Ремонта генов”. Согласно теории “Ремонта генов” главной задачей пола является компенсация повреждений ДНК и мутаций, угрожающих жизни, большинство из которых являются делециями (Michod, 1995). Этот механизм позволяет половым формам избегать эффекта “Трещотки”, ухудшающего геном бесполых организмов. Половое размножение рассматривается как взаимовыгодный для обоих партнеров процесс, а генетическое разнообразие и воспроизводство—какпобочныеэффекты, нонеединственнаяегоцель.

Многие из вышеупомянутых эффектов пола действительно важны. Возможно также, что применимость различных эффектов зависит от характеристик популяции (размера, типа организмов, скорости эволюции и других факторов). Кроме того многие из описанных теорий объясняют почему пол существует, но не могут объяснить его возникновение. Перечисленные преимущества (за исключением отбора самцов) одинаково применимы как к гермафродитным так и к раздельнополым популяциям. Поэтому, если мы хотим понять преимущества раздельнополости, тоэтоможносделатьтолько сравниваяеёсгермафродитизмом.

Сравнениераздельнополыхспособов сгермафродитными

“Для эволюционных биологов, существование самцов и самок во многом парадоксально. ... Вопрос дифференциации на индивидуальном уровне все еще остается. Почему большинство животных имеют самцов и самок вместо того, чтобы [совмещать мужское и женское начала в одном организме?]”

Д. Сарага (Reflex Magazine, Апрель, 2011 г.)

Становление полового процесса в ходе эволюции прошло ряд стадий, которые хорошо прослеживаются у растений. Так Р. Гольдшмидт (Goldschmidt, 1927) и В. Вендровский (1933) пришли к выводу, что низкоорганизованные формы гермафродитны, а раздельнополость филогенетически возникла позже гермафродитизма. Им удалось показать, что при эволюции от гермафродитных форм к раздельнополым виды проходят ряд этапов. На первом этапе гермафродитные формы в процессе развития формируют то женские, то мужские половые органы (последовательный гермафродитизм). На следующем этапе эволюции половые органы одного пола в онтогенезе постепенно исчезают и появляются раздельнополые формы (рудиментарный гермафродитизм). У растений такой путь эволюции от гермафродитных форм к раздельнополым признавали многие ученые (Вавилов, 1920; Розанова, 1935; Кречетович, 1952; Минина, 1952; Тахтаджян, 1964; Жуковский, 1964,1967; Джапаридзе, 1963,1965; Чайлахян, Хрянин, 1982).

Подтверждением такого ходаэволюцииразмноженияслужитналичиемногочисленных переходных форм от гермафродитных к раздельнополым у многих видов. В частности, в литературе описаны случаи существования в природе однополых форм клещевины (Сидоров, Соколов, 1945,1947), и подсолнечника (Купцов, 1935). Образование же гермафродитных цветков или интерсексов на однодомных растениях (Кардо-Сысоева, 1924; Гришко, 1935; Сукачев, 1936; Минина, 1965)

Г Л А В А 1 С П О С О Б Ы Р А З М Н О Ж Е Н И Я 7

свидетельствует об эволюционном пути от гермафродитизма к раздельнополости. Об этом же говорят и факты, указывающие на то, что гермафродитные цветки примитивнее раздельнополых

(Hutchinson, 1959; Heinz, 1927).

Эволюционные ситуации в которых может идти отбор на гермафродитизм, обсуждали Муррей

(Murray, 1964), Томлинсон (Tomlinson, 1966), Гизелин (Ghiselin, 1969,1974), Мэйнард Смит (1978) и

другиеученые.

Если вид часто существует в условиях низкой плотности, если особи ведут прикрепленный или малоподвижный образ жизни, если они осваивают новые, незаселенные места обитания, то у раздельнополых форм во всех этих случаях будут возникать трудности при отыскании брачного партнера. Это один из основных факторов отбора, благоприятствующий развитию гермафродитных форм по сравнению с раздельнополыми, а также благоприятствующий самооплодотворению у гермафродитов. В таких ситуациях даже неспособные к самооплодотворению гермафродиты имеют некоторые селективные преимущества перед раздельнополыми, так как для них каждая встреченная особь является потенциальным брачным партнером, тогда как для раздельнополых форм лишь половина особей (только противоположного пола). Насколько важен этот эффект—трудно оценить. Однако, гермафродитизм действительно широко распространен в условиях, когда затруднена встреча партнеров. У растений такие гермафродиты обычно неспособны к самооплодотворению. То жесамое, видимо, справедливо идляживотных, хотяпоэтомувопросумало данных.

Обсуждается также случай чередующегося гермафродитизма, когда особь выступает сначала в роли самки, а потом—самца (протогиния), или наоборот, сначала в роли самца, потом—самки (протоандрия). Отбор, который будет способствовать такому типу гермафродитизма можно себе представить, если для выполнения функции самца или самки выгоднее иметь разные размеры. Например, если самцы борются между собой из-за самок, или если для кладки большого количества яиц, выгоднеекрупныеразмерысамки. Впервомслучаепредпочтительнеепротогиния, вовтором— протоандрия.

Гизелин (Ghiselin, 1969), обсуждает два следствия, к которым может привести гермафродитизм для генетической структуры популяции. Первое—факультативный гермафродитизм может привести к снижению уровня инбридинга у животных и самоопыления у растений. Второе—гермафродитизм может увеличить эффективную численность популяции (Murray, 1964), по сравнению с раздельнополой популяцией, у которой соотношение полов отклоняется от пропорции 1 : 1. Оба следствия представляются малозначимыми, второе к тому же не верно, так как отклонение от пропорции1 : 1 всторонуизбыткаженскогополаувеличитчисленностьпопуляции.

Для многих высших растений гермафродитизм является исходным эволюционным состоянием, а однодомные и двудомные разновидности во многих случаях возникают от гермафродитных предшественников независимо. Раздельнополыми являются 6% из 240 000 видов цветковых растенийи7% из13 000 родоввключаютраздельнополыевиды(Renner, Ricklefs, 1995).

Основным селективным фактором, действующим в пользу двудомности и однодомности, по всей видимости, выступает предотвращение инбридинга. Мэйнард Смит (1978) считает, что от способного к самооплодотворению гермафродитизма эволюционно проще перейти к однодомности или двудомности, чем выработать эффективный механизм самостерильности. Свою точку зрения он подкрепляет двумя группами фактов. Во-первых, двудомность обычно обнаруживается в семействах, в которых самостерильность эволюционно не возникла. Например семейство Cariophyllaceae, в котором самостерильность не встречается ни разу, тогда как двудомность эволюционно возникла, по крайней мере в трех случаях (Baker, 1959). Во-вторых, однодомные растенияпочтиникогданебываютсамостерильными (Godley, 1955).

8 Г Л А В А 1 С П О С О Б Ы Р А З М Н О Ж Е Н И Я

Таким образом, как считает Мэйнард Смит, для высших растений обычно характерна следующая картина. Гермафродитизм является типичным способом размножения, поскольку он обеспечивает “оптимальное распределение ресурсов”. Двудомность и однодомность в конечном счете менее эффективны в отношении перекрестного опыления, чем самостерильность при гермафродитизме, но они легче достигаются. В качестве иллюстрации приводится картина островной и лесной флоры. Например, на Гавайских островах 27.5% видов двудомны, тогда как для континентальной флоры типичное значение этой величины составляет менее 5% (Carlquist, 1965,1966). Бейкер (Baker, 1967) считает, что первоначально заселившие Гавайи растения были действительно самооплодотворяющиеся гермафродиты, а двудомность возникла вторично в процессе эволюции на острове. В соответствии с этой точкой зрения высокая частота двудомности на островах обусловлена тем, что ни один из исходных первопоселенцев не обладал барьерами против самоопыления, и в ответ на отбор против инбридинга эти виды пошли по относительно более легкому эволюционному пути— приобретениядвудомности.

Еще Дарвину было известно, что частота двудомности среди деревьев намного больше, чем среди кустарников, а среди кустарников много больше, чем среди трав (Табл. 1.1). В тропических лесах Коста-Рики двудомными являются 22% из всех видов деревьев и 11% кустарников, тогда как среди 300 видов трав двудомным является лишь один, а среди вьющихся растений и эпифитов двудомных нет совсем (Bawa, Opler, 1975). Делается вывод, что чем больше растение, тем больше для него вероятность самоопыления и тем сильнее отбор по системе, предотвращающей самооплодотворение (МэйнардСмит, 1978).

Табл. 1.1 Процентное соотношение между различными лесными растениями с разным характером размножения (Мэйнард Смит Дж., 1981)

Двудомные растения в тропических лесах опыляются главным образом насекомыми, а двудомные деревья в лесах умеренного пояса являются, в основном, ветроопыляемыми. Возможно, это отражает относительную распространенность насекомых и характер ветров в этих двух местообитаниях. В то же самое время совершенно необъяснима очень высокая частота однодомных деревьев в лесах умеренного пояса Северной Америки. Однодомность у деревьев может быть довольно эффективным механизмом перекрестного опыления, так как мужские и женские цветки располагаются обычно на разных частях дерева. Однодомные растения опыляются, как правило, ветром или водой, в результате чего они утратили такие органы привлечения насекомых, как лепестки и нектарники. Доля двудомных растений, среди тропических очень высока (22–24%), но считается, что это отражает скорее тот факт, что это деревья, а не то, что они тропические (Мэйнард Смит, 1978).