Основы альгологии и микологии Охапкин

синезеленый тип этого гена. Хлорофитная линия сохранила синезеленый тип и утратила бета-пурпурный. Или фаготрофный фотосинтезирующий жгутиковый предок родофитно-криптофитно-гетерокон- тофитной линии, похожий на глаукофит, мог захватить бета-пурпурную бактерию, от которой он приобрел замену своего собственного синезеленого типа гена РУБИСКО.

Таким образом, по-видимому, хлоропласты монофилетичны и возникли однажды из синезеленого предка. После его включения в клетку хозяина предковый хлоропласт трансформировался, его геном сильно изменился, в частности, размер генома уменьшился в десять раз, а затем предковый хлоропласт разделился на несколько типов, существующих и поныне. Данные анализа последовательности нуклеотидов рРНК подтверждают гипотезу о том, что первая широкомасштабная эволюционная радиация произошла на клеточном уровне среди гетеротрофных фаготрофных жгутиконосцев. Это привело к появлению большого числа различных типов гетеротрофных организмов с различным строением тела. Многоклеточные грибы, такие как, например, аскомицеты, и многоклеточные животные, вероятно, возникли от гетеротрофныхжгутиковыхпредков.

На схеме возможных эволюционных событий, в результате которых возникли основные филы (эволюционные линии) эукариотических водорослей, приведенной в учебнике Ван ден Хука с соавторами (1995), толстым пунктиром показаны главные эволюционные события, связанные с приобретением хлоропластов и пронумерованные с 1 по 6. Менее важные события, которые происходили в эволюции более мелких и более специализированных групп водорослей и других фотосинтезирующих организмов, пронумерованы с 7 по 17 (рис. 173, где обозначены CE

– двухмембранная оболочка хлоропласта; СE3 – трехмембранная оболочка хлоропласта; СER – хлоропластный эндоплазматический ретикулум, состоящий из двух концентрических мембран; FVM – мембрана пищеваритеьлной вакуоли; M – митохондрия; M1 – митохондрия клет- ки-хозяина; M2 – митохондрия клетки-эндосимбионта; N – ядро; N1 – ядро клетки-хозяина; N2 – ядро клетки-эндосимбионта; NM – нуклеоморф; PGL – пептидогликановый слой).

Событие 1. В Докембрии, вероятно, одной из основных видов добычи первичных фаготрофных жгутиконосцев были цианопрокариоты. При их поглощении в процессе питания клетки сначала переваривались, но впоследствии у каких-то жгутиконосцев цианобактерии не переварились и стали эндосимбионтами, постепенно трансформирующимися в фотосинтетические органеллы.

321

Таким образом, возможно, образовался предковый первичный оксигенный фототрофный жгутиковый эукариот. Примером возможных потомков таких предковых форм могут быть современные Glaucophyta, у которых хлоропласты (цианеллы) занимают промежуточное положение между настоящими органеллами и свободно живущими синезелеными водорослями.

Примером примитивных признаков глаукофитовых водорослей является присутствие остаточной пептидогликановой стенки вокруг хлоропласта (цианеллы), которая рассматривается как остаточная от синезеленой водоросли.

Событие 2. От первичной глаукофитоподобной водоросли возникли багрянки (Rhodophyta) путем утраты жгутика. Красные водоросли сохранили некоторые примитивные черты синезеленых и глаукофитовых, такие, как равноотстоящие друг от друга тилакоиды и фикобилисомы в хлоропластах. Латеральный перенос генов от бета-пурпурной бактерии привел к замене генов РУБИСКО синезеленого типа бета-пурпурным бактериальным типом.

Эта же первичная глаукофитоподобная эукариотная водоросль могла быть предком хлоропластов гетероконтофитовых и криптофитовых водорослей (событие 5 и 8). Хлоропласты красных водорослей окружены оболочкой из двух мембран, из которых внутренняя рассматривается как плазмалемма исходной эндосимбионтной цианопрокариоты, а наружная – мембрана пищеварительной вакуоли гетеротрофного жгути- коносца-хозяина. Таким образом, согласно этой гипотезе, Rhodophyta произошли не путем непосредственного симбиоза, а путем эволюционной трансформации фотосинтезирующей глаукофитоподобной эукариоты.

Событие 3. Из первичных глаукофитоподобных предковых форм путем трансформации фотосинтетического аппарата из типа «хлорофилл а и фикобилины» в тип «хлорофиллы а и b» произошли Chlorophyta. Считают, что при этой трансформации фикобилины и фикобилисомы были утрачены, что дало возможность организации тилакоидной системы в пачки или граноподобные структуры. Жгутики у исходных Chlorophyta сохранились, гены, кодирующие малую субъединицу РУБИСКО, были перенесены в ядерный геном хозяина. Хлоропласты окружены двумя мембранами. Таким образом, как и красные водоросли, зеленые, вероятно, сформировались путем трансформации уже существующего фототрофного эукариотного предка, а не в результате отдельного симбиоза.

323

Событие 4. Высшие растения возникли из зеленых водорослей 400– 500 миллионов лет назад как высокоспециализированные линии, приспособленные к наземному образу жизни.

Событие 5. Фотосинтезирующие гетероконтные организмы (Heterokontophyta – Chrysophyceae, Xanthophyceae, Eustigmatophyceae, Bacillariophyceae, Raphidophyceae, Dictyochophyceae, Phaeophyceae и некоторые другие) произошли путем захвата первичными гетеротрофными жгутиконосцами первичных глаукофитоподобных водорослей. Вначале эта водоросль была эндосимбионтом, потом трансформировалась в хлоропласт. При этом, возможно, синезеленый тип гена РУБИСКО, кодирующий и большую, и малую субъединицы фермента, путем латерального переноса был замещен на бета-пурпурный тип в этой первичной глаукофитоподобной водоросли.

Эти рассуждения подтверждаются наличием четырех мембран хлоропластов гетероконтных водорослей. Две внутренние мембраны их хлоропластов, по-видимому, являются двойной оболочкой хлоропласта эндосимбионта, внутренняя мембрана хлоропластного эндоплазматического ретикулума эквивалентна плазмалемме эндосимбиотической водоросли, а внешняя соответствует мембране пищеварительной вакуоли хозяина. Цитоплазма между оболочкой хлоропласта и хлоропластным эндоплазматическим ретикулумом рассматривается как остаточная цитоплазма исходной эндосимбиотической эукариоты. Внутри нее утратились все органеллы за исключением хлоропластов. Фотосинтетический аппарат глаукофитоподобных предков типа «хлорофилл а и фикобилины» заместился на аппарат типа «хлорофиллы а и с».

Событие 6 свидетельствует о появлении фотосинтезирующих динофитовых водорослей с оболочкой хлоропласта, состоящей из трех мембран, путем симбиоза древних гетеротрофных динофитовых и первичных глаукофитоподобных водорослей. Две внутренние мембраны хлоропласта при этом рассматриваются как собственная оболочка хлоропласта, а наружная третья мембрана – как мембрана пищеварительной вакуоли хозяина. Отсутствие четвертой мембраны хлоропласта, эквивалентной плазмалемме эндосимбионта, объясняется особенностями питания фаготрофных динофитовых.

Известно, что многие фаготрофные динофитовые питаются путем прокалывания плазмалеммы клетки жертвы и всасывания ее цитоплазмы. В результате этого плазмалемма жертвы не заглатывается, а цитоплазма жертвы оказывается окруженной только мембраной пищеварительной вакуоли хозяина. В ходе эволюции динофитовых фотосинтез

324

типа «хлорофилл а и фикобилины» заместился на фотосинтез типа «хлорофиллы а и с». Особенностью являются существенные отличия фотосинтеза у динофитовых от типа «хлорофиллы а и с» гетероконтофитных водорослей, например, по набору дополнительных пигментов.

Событие 7 отражает другое независимое включение первичного глаукофитоподобного организма, которое могло привести к возникновению гаптофитовых водорослей – Haptophyta. У этих водорослей хлоропласт также окружен четырьмя мембранами, как у гетероконтофитных водорослей, имеется сходство состава фотосинтетических пигментов. Эти признаки свидетельствуют о том, что захват эндосимбиотического глаукофитоподобного эукариота и трансформация фотосинтетического аппарата из «хлорофилл а и фикобилины» в тип «хлорофиллы а и с» могли произойти до того, как линии гаптофитовых и гетероконтофитовых водорослей разошлись друг от друга.

Событие 8. Появление фотоавтотрофных криптофитовых водорослей – Cryptophyta – можно представить как четвертый независимый захват глаукофитоподобной водоросли с геном РУБИСКО типа бетапурпурной бактерии древним гетеротрофным криптофитовым жгутиконосцем (возможно, имеющим сходство с ныне живущим Cyathomonas). Как у гетероконтофитовых и гаптофитовых водорослей, хлоропласты криптофитовых окружены четырьмя мембранами, из которых внутренняя пара интерпретируется как собственная оболочка хлоропласта, а две другие, вместе образующие хлоропластный эндоплазматический ретикулум, по-видимому, являются плазмалеммой захваченного глаукофитового предка и мембраной пищеварительной вакуоли криптофитахозяина. Цитоплазма, находящаяся между наружной и внутренней парами мембран, рассматривается как остаточная цитоплазма глаукофитоподобного эндосимбионта, наличие остаточного ядра – нуклеоморфа

– доказывает происхождение четырехмембранного хлоропласта от эукариотического водорослевого эндосимбионта. Анализ 16 и 18S рРНК подтвердил, что клетка криптофитовых – это химера, состоящая из двух неродственных эукариот. Часть клетки, содержащая хлоропласт и нуклеоморф, более родственна красным водорослям и произошла, повидимому, от первичной водоросли, предковой для этой группы.

Исследования ультраструктуры нуклеоморфа показали сходство его с ядром. Эта органелла окружена двойной мембраной, пронизанной порами, и содержит гранулярный матрикс и несколько плотных гомогенных глобул или палочек. В нуклеоморфе имеются гранулы плотные, которые изредка соединяются в узкие ленты, и более крупные фибрил-

325

логранулярные тела, имеющие сходство с ядрышками. Эти свойства и особенности деления нуклеоморфа рассматриваются как ядроподобные и подтверждают теорию эндосимбиогенеза.

Захват и включение в состав клетки глаукофитоподобных водорослей древним гетеротрофным криптофитом сопровождались частичной трансформацией фотосинтетического аппарата. К имеющимся у глаукофитовых пигментам (хлорофиллу а и фикобилинам) присоединился еще хлорофилл с. Криптофитовые – это единственная группа, имеющая хлорофиллы а, с и фикобилины, хотя последние не организованы в фикобилисомы и находятся внутри тилакоидов.

Событие 9 отражает возможное происхождение эвгленовых водорослей путем захвата древним бесцветным гетеротрофным жгутиконосцем примитивной зеленой водоросли. Хлоропласты эвгленовых покрыты тремя мембранами, происхождение которых считается таким же, что и у хлоропластов динофитовых. По ряду признаков (строению глотки, клеточных покровов, жгутиков, сходству аминокислотного состава цитохрома «с» и липидного состава наружной мембраны хлоропласта) эвгленовые близки к трипаносомам. Третья дополнительная мембрана хлоропласта эвгленовых трактуется как эндоцитозная мембрана гетеротрофного хозяина. Маркерами мембран живых организмов являются стерины, имеющие у разных групп организмов специфическое строение. Оказалось, что стерины двух внутренних мембран хлоропласта эвглен аналогичны стеринам зеленой водоросли Chlamydomonas, а стерины третьей – наружной мембраны хлоропласта сходны со стеринами трипаносом. Этот факт еще раз подтверждает теорию симбиогенеза. В ходе трансформации зеленой водоросли в хлоропласт эвгленовой состав фотосинтетических пигментов не изменился. 16S рРНК филогенетическое древо синезеленых и хлоропластов и секвенирование генов большой субъединицы РУБИСКО также свидетельствуют в пользу гипотезы о просхождении хлоропластов эвгленовых от зеленых водорослей. В то же время, другие исследования 16S рРНК показывают филогенетическую близость хлоропластов эвгленовых водорослей и хлоропластов гетероконтофитовых.

Событие 10. Внедрение в состав вторично гетеротрофного динофитового жгутиконосца гетероконтофитовой водоросли привело к возникновению фотоавтотрофных представителей динофитовых с пигментной системой, свойственной гетероконтофитовым. Эндосимбионт, хотя и полностью интегрированный организмом хозяина, все еще распознается как гетороконтофит: он имеет свое собственное ядро и митохондрии. Таким образом, в одной клетке таких водорослей отчетливо распозна-

326

ются два ядра – одно ядро с постоянно конденсированными хромосомами и характерное для динофитовых (динокарион), и дополнительное эукариотное ядро, имеющее разветвленную полиморфную структуру и содержащее ДНК без видимых конденсированных хромосом и несколько ядрышек. Хлоропласты этих видов динофитовых водорослей (примером может быть Peridinium balticum) окружены пятью мембранами, расположенными изнутри кнаружи в следующей последовательности: двойная оболочка хлоропласта, внутренняя и наружная мембрана хлоропластной эндоплазматической сети и мембрана пищеварительной вакуоли хозяина.

Событие 11. Интеграция криптофитовой водоросли другим вторично гетеротрофным динофитовым жгутиконосцем положила начало автотрофной линии динофитовых с пигментной системой, как у крипто-

фитовых (например, Gymnodinium acidotum, Dinophysis). Эндосимби-

онт, хотя и полностью интегрированный в клетку хозяина, все еще распознается как криптофитовый предок.

Событие 12 иллюстрирует захват криптофитовой водоросли гетеротрофным простейшим Mesodinium (Ciliatae), что привело к образованию фотоавтотрофного Mesodinium. Эндосимбионт полностью интегрирован в организм хозяина, но распознается как криптофитовая водоросль.

Событие 13. Фотоавтотрофные динофитовые водоросли с пигментами, свойственными зеленым водорослям, возникли в результате интеграции зеленой водоросли и вторично гетеротрофной динофитовой водоросли. У получившихся организмов эндосимбионты сильно редуцированы, хотя они содержат остаточную цитоплазму и нуклеоморф.

Событие 14. Внеклеточная ассоциация хлорофитовых и грибоваскомицетов (реже базидиомицетов) привела к появлению автотрофных лишайников. Ассоциация еще достаточно слабая, каждый партнер может существовать отдельно, хотя типичные признаки таллома лишайника формируются только при полной ассоциации.

Событие 15 демонстрирует появление некоторых фототрофных Ciliophora путем захвата одноклеточных представителей зеленых водорослей (например, Chlorella) гетеротрофными реснитчатыми простейшими (например, Paramecium). Ассоциация еще довольно слабая, каждый партнер может существовать отдельно.

Событие 16. Захват и удержание одноклеточных зеленых водорослей пищеварительными клетками пресноводной гидры (Cnidaria) привели к появлению фототрофных многоклеточных организмов, в этом случае, Hydra vulgaris. Эта ассоциация очень слабая, каждый партнер может культивироваться в отдельности.

327

Событие 17. Поглощение и интеграция одноклеточных динофитовых водорослей пищеварительными клетками коралловых полипов привели к образованию другой группы фотоавтотрофных многоклеточных животных. Ассоциации довольно слабы и их участники все еще сохраняют способность к независимому существованию.

Эта гипотетическая схема предусматривает, что часть вышеперечисленных событий спекулятивна, хотя и возможна. Например, для событий 5, 6, 7 и 9 предполагается, что хлоропласты возникли как эукариотные симбионты, что может объяснить присутствие более двух мембран вокруг них. В событиях 8 и 13 вероятность происхождения хлоропластов из эукариотных симбионтов доказывается присутствием остаточного ядра в соответствующем отделении хлоропласта. В событиях 10, 11, 12, 14, 15, 16 и 17 происхождение фотосинтетического компонента неопровержимо, так как в симбиозе все еще распознается водорослевая клетка. Имеются также другие примеры симбиоза между фототрофными и гетеротрофными эукариотными организмами, существование которых свидетельствует в пользу гипотезы эндосимбиотического происхождения хлоропластов из эукариотных водорослей.

Таким образом, вероятно, Rhodophyta, Glaucophyta и Chlorophyta (включая и произошедшие от них высшие растения) произошли от общего эукариотного предка, который был фотоавтотрофным жгутиконосцем. В свою очередь, этот фотоавтотрофный жгутиконосец сформировался посредством эндосимбиоза цианопрокариот и гетеротрофного жгутиконосца. Остальные группы оксигенных фотоавтотрофных эукариот произошли от различных гетеротрофных жгутиконосцев путем захвата и интеграции гетеротрофными жгутиковыми предковыми формами первичных эукариотических водорослей.

Представления о происхождении и филогенетических связях различных групп водорослей, объединенных Ван Хуком с соавторами

(1995) в отдел Heterokontophyta (Chrysophyceae, Dictyochophyceae, Bacillariophyceae, Phaeophyceae, Xanthophyceae, Raphidophyceae и некоторые другие), представлены на рис. 174. Основными признаками, на основании которых выделен отдел Heterokonthophyta, являются наличие у монадных клеток и стадий двух жгутиков, не одинаковых по строению и длине. Длинный плевронематический жгутик снабжен мастигонемами и направлен вперед, короткий без мастигонем, направлен в сторону и назад. Гладкий короткий жгутик имеет вздутие, расположенное напротив вогнутой стигмы и ассоциированное с хлоропластом (кроме Eustigmatophyceae).

328

Хлоропласт окружен двумя собственными мембранами и двумя мембранами хлоропластной эндоплазматической сети. Тилакоиды в хлоропласте собраны в ламеллы по три. Имеется опоясывающая ламелла (кроме Eustigmatophyceae). Пигментная система сформирована хлорофиллами а, с1 и с2, реже только хлорофиллом с1 или хлорофиллы с отсутствуют. Из ксантофиллов характерны фукоксантин (у золотистых, диатомовых, бурых, некоторых рафидофитовых) или вошериаксантин (у желтозеленых, рафидофитовых, эустигматофитовых). Основной продукт запаса – хризоламинарин – откладывается вне пластид.

При формировании фил этой группы первичный гетероконтофитовый фототрофный предок в результате приобретения фукоксантина как основного ксантофилла пигментной системы (1) и везикул, депонирующих кремний (SDVs) и участвующих в формировании покрова клетки из кремнеземных чешуек (2), превратился в исходную жгутиковую форму (А), в результате дальнейших преобразований которой возникли основные эволюционные линии в пределах гетероконтофитовых водорослей. Затем эта исходная форма, вероятно, приобрела способность к формированию с участием везикул, депонирующих кремний, кроме кремнеземных чешуек покрова клетки, специфических пропитанных кремнеземом цист, отверстие которых закупорено пробками из органического материала (3).

При заселении пресных вод (4) исходная цистообразующая форма (В) дала все варианты структурной организации таллома золотистых водорослей (Chrysophyceae). Часть форм утратила стигму (а), как, например, Mallomonopsis, либо покров из совокупности кремнеземных чешуек (b), например, Ochromonas. Везикулы, депонирующие кремний, принимают участие в формировании сферических покоящихся цист. Появились формы, покровы которых превратились в целлюлозные домики, как у Dinobryon (5). В процессе постепенной трансформации исходной жгутиковой формы сформировались простые, неподвижные малоклеточные (6) и многоклеточные (7) слизистые талломы «тетраспорового», «пальмеллоидного» или «капсального» типов организации (например, Chrysocapsa, Hydrurus) и многоклеточные разветвленные нитчатые талломы (8, Phaeothamnion), причем у части видов произошла утрата гладкого заднего жгутика (e).

В морских водах исходная цистообразующая форма (B) утратила жгутиковый аппарат, подвижность и кремнеземные чешуйки (c, d); образовались формы типа Pelagococcus. Исходная жгутиковая форма (A) в результате приобретения способности везикулами, депонирующими кремний, образовывать кремнеземные трубчатые структуры вместо покрова из чешуек, в совокупности образующие сложный кремнеземный эндоскелет (9), дала

330