Основы альгологии и микологии Охапкин

Рис. 170. Примерная последовательность событий в эволюции биосферы и гипотетические уровни кислорода (в процентах к современному)

Затем отложения железистых полосчатых формаций сменили так называемые красноцветные пласты. Это произошло примерно 2,0 млрд лет назад. К этому времени, по-видимому, кислород накопился в атмосфере Земли в количествах, уже достаточных для окисления геологических пород суши, подвергающихся процессам физико-химического выветривания. Когда количество кислорода достигло примерно 1% от его современного содержания, произошло формирование озонового слоя, и это предопределило появление эукариотических организмов. Исходя из геологических масштабов времени, полагают что кислород в атмосфере Земли накапливался достаточно быстро.

Таким образом, первые прокариотические водоросли, возможно, появились уже 3,5 млрд лет назад, но трудности интерпретации данных палеонтологической летописи позволяют только предположить этот факт, а не подтвердить его. Достоверно определенные синезеленые водоросли обнаруживаются только в позднеархейских породах возрастом примерно 2,8–2,5 млрд лет (рис. 171).

311

Рис. 171. Схема появления отдельных семейств цианопрокариот, построенная по ископаемым находкам

По морфологии ископаемые остатки этих организмов напоминают современные Oscillatoria и Lyngbya.

Цианеи были преобладающей формой жизни на Земле примерно 3,0– 1,0 млрд лет назад. В период постепенного накопления кислорода в атмосфере Земли появлялось все больше облигатно фотоавтотрофных видов. Важным следствием формирования кислородной атмосферы явилось возникновение среди синезеленых водорослей гетероцистных форм, которые могли обеспечивать себя дефицитным биогеном – азотом за счет азотфиксации из неограниченного источника – атмосферы. Эти организмы сумели морфологически решить сложную проблему защиты нитрогеназного комплекса от губительного воздействия кислорода. Таким образом, у синезеленых выработалась уникальная способность в пределах одного организма осуществлять одновременно и оксигенный фотосинтез, и анаэробный процесс азотфиксации.

Эта способность дала азотфиксирующим видам огромное селективное преимущество, позволившее гетероцистным формам завоевать все имеющиеся среды обитания на Земле и в достаточно неизменном виде дожить до настоящего времени. Появление позже эукариотных водорослей, обызвествленных и не накапливающих известь в покровах, а также многоклеточных животных положило конец безраздельному господству цианопрокариот в биосфере Земли.

Актуальной и до сих пор неразрешенной проблемой как общей биологии, так и ботаники является проблема происхождения фототрофных эукариотных и первичных водорослевых организмов. Переход от прокариотической к эукариотической организации клетки – крупнейшее эволюционное событие в истории Земли. О происходении эукариотических организмов нет общепринятой точки зрения. Предполагают, что это событие произошло примерно 2 млрд лет назад, в период, когда атмосфера Земли стала содержать достаточно много кислорода, выделенного цианопрокариотами в профессе фотосинтеза. Смена восстановительных условий на окислительные коренным образом изменила направление эволюции и, по-видимому, скорость. Уже около 1,3 млрд лет назад фотосинтезирующие эукариоты были широко распространены, поскольку в геологических отложениях этого возраста обнаружены остатки макроскопических, возможно, эукариотических водорослей. Основные этапы эволюции эукариотических организмов связаны с формированием ограниченных мембранами органелл, включая ядро, хлоропласты, митохондрии и жгутики, организованные по типу 9-9+2 (за ис-

313

ключением багрянок), а также генома в виде системы линейных хромосом, митоза и веретена деления.

Разнообразные точки зрения на происхождение про- и эукариот сводятся к двум основным школам или направлениям. Одни ученые принимают экзогенное происхождение окруженных мембранами органелл через серию симбиозов – экзогенная, или симбиотическая теория. Другие говорят о постепенной эволюции окруженных мембранами органелл от не ограниченных мембранами систем прокариотического предка в ходе автогенного процесса. Это автогенная, или эндогенная, теория происхождения эукариот. Гипотеза симбиогенеза была выдвинута еще в конце 60-х гг. XIX в. русскими учеными А.С. Фаминциным (1835– 1918 гг.) и О.В. Баранецким (1843–1905 гг.). А.С. Фаминцин – русский физиолог растений, основатель петербургской научной школы, академик Петербургской АН. О.В. Баранецкий – русский физиолог растений, член-корреспондент Петербургской АН, известен своими трудами по осмотическим явлениям, гуттации у растений, проблемам фотосинтеза. А.С. Фаминцин с О.В. Баранецким в 1867 г. доказали симбиотическую природу лишайников. А.С. Фаминцин впервые обратил внимание на эволюционное значение симбиоза и рассматривал его как особый способ эволюции организмов (построение сложных организмов из нескольких простых). А.С. Фаминцин до конца своих дней интересовался проблемами симбиоза и в своей последней работе 1918 г. писал: «… Растительная клетка разложима на несколько самостоятельных организмов, другими словами, выясняется, что растительная клетка, как и животная, суть симбиотический комплекс».

В дальнейшем К.С. Мережковский (1855–1921 гг.) – русский ученый, специалист в области альгологии, систематики беспозвоночных, антропологии, в начале XX в. назвал этот процесс симбиогенезом. Исследования хлоропластов у водорослей, проведенные К.С. Мережковским, позволили ему предположить симбиотическое происхождение носителей пигментов в растительной клетке. К.С. Мережковский развивал идею двойственности органической природы жизни. Он считал, что были два источника современных форм жизни, возникших самостоятельно в разные периоды истории Земли. Более древнее происхождение имеет так называемая микоплазма, лежащая в основе царства микоидов (бактерии, грибы, синезеленые водоросли и симбионты – хроматофоры и «хромиолы» – хроматин ядра). К.С. Мережковский считал основными свойствами микоплазмы способность существовать без кислорода, ассимилировать газы и соли, синтези-

314

руя из них углеводы и белки, отсутствие способности к амебоидному движению, сократительных вакуолей, крайнюю выносливость к высоким температурам и ядам. Эти особенности появились первыми в процессе эволюции жизни, и микоиды, образующие особое царство, произошли раньше животных и растений. Растения и животные в качестве симбионтов содержат видоизмененные бактерии. Этих бактерий поедали возникшие позднее монеры, состоящие из комочков амебоплазмы. Впоследствии бактерии могли противостоять перевариванию, а позднее, сгруппировавшись в центре и окружившись оболочкой, образовали ядро. По мнению К.С. Мережковского, без такого симбиоза бактерий с монерами не было бы ни растительного, ни животного царств. Когда из бактерий возникли микоиды, содержащие фотосинтетические пигменты (синезеленые), они внедрились в качестве новых симбионтов в различные амебоидные и жгутиковые организмы, которые уже образовались путем симбиоза бактерий с безъядерными монерами. Таким образом возникли несколько (от шести до девяти) самостоятельных ветвей растительного царства. Уже в работах К.С. Мережковского была высказана идея неоднократного последовательного симбиогенеза, приведшего к появлению и быстрой эволюции эукариот, и признание полифилии органического мира в противоположность господствовавшим до этого взглядам о монофилии.

В дальнейшем идеи симбиогенеза развивались русским ботаником Б.М. Козо-Полянским (1890–1957 гг.). Б.М. Козо-Полянский – членкорреспондент АН СССР, специалист по эволюции, систематике и морфологии высших растений, истории ботаники, высказывал предположение о бактериальной природе центриолей и блефаропластов – базальных тел жгутиков.

Современным апологетом теории симбиогенеза является известный американский специалист по происхождению жизни Л. Маргелис. Данные биохимии, молекулярной биологии и генетики конца XX в. свидетельствуют в пользу этой теории. Наличие в клетках эукариот органелл, например, хлоропластов, митохондрий, ДНК которых отличается по размеру молекул, нуклеотидному составу, степени молекулярной гибридизации от ядерной и более напоминающей ДНК прокариот, а также отличие хлоропластных рибосом (по размеру и константе седиментации) от цитоплазматических рассматривают в качестве доказательств теории симбиогенеза.

315

Исследование тонкой структуры хлоропластов с применением методов электронной микроскопии у различных групп водорослей показало, что особенности организации фотосинтетического аппарата скоррелированы с составом пигментных систем. Это послужило основанием предположить возможность в процессе эволюции нескольких независимых актов симбиогенеза между гетеротрофными просто устроенными ядерно-цитоплазматическими комплексами, покрытыми плазмалеммой, не имеющими оболочки (клеточной стенки), и различными оксигенно фотосинтезирующими прокариотами. По-видимому, первичные гетеротрофные организмы стали выполнять роль нуклеоцитоплазмы и приобретать эндосимбионтов благодаря их способности к эндоцитозу. Эти гипотетические ур-кариоты («Ur-karyota»), по-видимому, были анаэробами, способными к амебоидному движению, и обладали жидкой, текучей цитоплазмой (рис. 169).

Примерно два миллиарда лет назад некоторые фаготрофные уркариоты захватили аэробных сапротрофных прокариот («промитохондрий»), которые не были переварены организмом хозяина, а постепенно трансформировались в митохондрии. Они стали выполнять функцию дыхания амебоидных фаготрофных ур-кариот, которые таким образом трансформировались в аэробных организмов.

Предками эндосимбионтов, давших начало митохондриям, современные сторонники теории эндосимбиогенеза считают аэробные палочковидные организмы, близкие к современным бактериям, подобным Paracoccus denitrificans. Они полностью окисляют продукты брожения до углекислоты и воды. Поскольку все прокариоты не способны к фагоцитозу, по-видимому, протомитохондрии проникли в клетку хозяина так же, как и современные, так называемые хищные бактерии Bdellovibrio, вторгаются в бактерию-жертву (рис. 172).

Процесс естественного отбора среди эндосимбионтов, попавших в клетку-хозяина, способствовал постепенной утрате ими клеточных стенок и путей биосинтеза, дублирующих биосинтетические пути хозяина. Для облегчения взаимодействия метаболических функций, закодированных в геномах хозяина и симбионтов, из внутренних цитоплазматических мембран постепенно дифференцировались эндоплазматический ретикулум и его производные – аппарат Гольджи и ядерная мембрана.

316

Рис. 172. Схема жизненного цикла хищной бактерии Bdellovibrio

Расхождение дочерних молекул ДНК у хозяина происходило либо на плазматической мембране, либо на мезосомальных мембранах, как это происходит и у современных прокариот. Мезосомы – внутрицитоплазматические мембранные структуры бактерий везикулярной или трубчатой формы, образующиеся путем впячивания плазматической мембраны клетки внутрь цитоплазмы. Ядерная мембрана могла выработаться вначале для того, чтобы обеспечить надлежащее распределение вновь синтезированных молекул ДНК в глубине клетки, когда не было еще хромосом и митоза.

Важнейшим этапом становления эукариотной клетки было приобретение подвижности. Согласно теории симбиогенеза жгутиковый аппарат эукариот, центриоли и веретено деления сформировались из предковых спирохетоподобных прокариотных организмов. Однообразие организации жгутикового аппарата у всех эукариот по схеме 9-9+2 свидетельствует о том, что жгутиковые структуры эволюционно гомологичны, а приобретение подвижности, по-видимому, явилось одним из первых этапов формирования эукариотной клетки. По мнению сторонников симбиогенеза, жгутики сформировались только после того, как спирохетоподобные предки жгутиков объединились с амебоидными ядерно-цитоплазматическими комплексами и эта ассоциация навсегда закрепилась в структуре эукариот. Постепенно места прикрепления

317

спирохетоподобных организмов к клетке хозяина прератились в кинетосомы, а их репродукция синхронизировалась с репродукцией хозяина.

Структура современных спирохет сильно отличается от структуры жгутика по схеме 9-9+2, но было показано, что жгутиковый аппарат обладает определенной генетической автономией, что говорит в пользу теории эндосимбиогенеза. Базальные тела жгуктиков некоторых хламидомонад содержат линейную молекулу ДНК с генами, кодирующими белки комплекса базального тела. Таким образом, как и в случае хлоропластов и митохрондрий, белки базальных тел жгутиков частично кодируются геномом органеллы и частично геномом ядра. Однако до сих пор симбиотическое происхождение жгутикового аппарата остается под вопросом.

Таким образом, по-видимому, возникли тригеномные комплексы, содержащие ядерный геном, принадлежащий хозяину, митохондриальный и ундулиподиальный (жгутиковый). Эти предковые формы, повидимому, дали начало широкому спектру гетеротрофных одноклеточных подвижных ораганизмов, обитающих в биотопах, богатых органическими веществами. В ходе эволюции в результате мутагенеза геном спирохетоподобных эндосимбионтов сильно трансформировался, и они дали начало реплицирующимся центриолям, кинетохорам хромосом и веретену митотического аппарата. Приобретение клеткой этих компонентов и их прогрессивная эволюция обеспечили преадаптации к митозу.

По-видимому, митоз выработался путем длительных серий мутаций в течение более полумиллиарда лет. Развитие механизмов митоза привело к формированию огромного разнообразия видов эукариотических одноклеточных организмов, которые, вероятно, стали предками животных и грибов. И, наконец, гетеротрофные флагелляты захватили клетки цианопрокариот и таким образом превратились в первичных фототрофных эукариот. Эти первые жгутиковые автотрофные флагелляты дали начало различным группам фототрофных водорослей и, в конце концов, наземным растениям.

До сих пор неясен вопрос о монофилетичном или полифилетичном происхождении хлоропластов. Произошли ли хлоропласты от одной синезеленой водоросли, или от нескольких разных? Анализ 16S рРНК прокариот и органелл показал, что как митохондрии, так и хлоропласты монофилетичны. В ранних версиях теории эндосимбиогенеза хлоропласты считались полифилетичными. По признаку пигментации выделяют три основных типа хлоропластов: красный тип (с хлорофиллом а и фи-

318

кобилинами), бурый тип (с хлорофиллами а, с и фукоксантином) и зеленый тип (с хлорофиллами а и b). Полагали, что каждый тип возник самостоятельно путем симбиоза амебоидного фаготрофного хозяина с определенной прокариотой, обладавшей соответствующим набором пигментов. Для хлоропластов красных водорослей имеются свободноживущие прокариотические эквиваленты среди цианопрокариот. Открытие прохлорофитовых водорослей, имеющих хлорофиллы а и b, сначала рассматривали как доказательство возможного наличия свободноживущих предков хлоропластов зеленого типа. Но анализ последовательностей 16S рРНК прохлорофитовой водоросли Prochlorothrix не подтвердил ее родственных связей с зелеными хлоропластами. В то же время, исследования последовательностей аминокислот в тилакоидных белках фотосистемы II подтверждают их родственность.

Предполагалось также, что бурая фотосинтезирующая эубактерия Heliobacterium chlorum является свободноживущим предком бурых хлоропластов. Анализ нуклеотидных последовательностей 16S рРНК показал, что эта точка зрения должна быть отвергнута, поскольку эта бактерия оказалась неродственной не только хлоропластам бурого типа, но и вообще каким-либо хлоропластам.

Таким образом, в пользу монофилетичности происхождения хлоропластов свидетельствуют следующие факты. Аналив 16S рРНК показывает, что, по крайней мере, дважды имела место эволюция фотосинтеза «хлорофилл а и фикобилины» в фотосинтез «хлорофиллы а и b». В первый раз, возможно, это произошло, когда Prochlorothrix произошел от синезеленого предка с хлорофиллом а и фикобилинами, и второй раз, когда хлоропласт с хлорофиллами а и b произошел от хлоропластов, содержащих хлорофилл а и фикобилины. Такая трансформация, возможно, имела место и у других прохлорофитовых, если они эволюционировали независимо от различных синезеленых предков. Множественная эволюция хлорофилла b из хлорофилла а вполне вероятна вследствие близости их химической структуры. Возможно, что разница между хлоропластами с хлорофиллами а и с и хлорофиллами а и b не является столь фундаментальной, как считалось ранее. На это указывает присутствие хлорофилла типа с в добавление к хлорофиллам а и b у некоторых зеленых водорослей из класса Prasinophyceae. Присутствие хлорофилла с, биосинтез которого идет из предшественника хлорофилла а, может рассматриваться как примитивный признак. Однако до конца природа хлорофилла типа с празиновых водорослей неясна.

319

Сравнения геномов различных типов хлоропластов и цианопрокариот также больше говорит в пользу монофилии хлоропластов, чем в пользу полифилетического их происхождения от разных прокариотических предков с различными наборами пигментов. Многие основополагающие сходства (гомологии) в расположении генов указывают на монофилетическое происходение хлоропластов в таких группах, как Glaucophyta, Euglenophyta, Heterokontophyta, Chlorophyta и высших расте-

ний, хотя обширные перестановки в геномах указывают на долгие периоды независимой эволюции.

Сравнение геномов хлоропластов свидетельствует о том, что общий предок хлоропластов сначала был захвачен и существовал как эндосимбионт, затем трансформировался в первичный хлоропласт, постепенно утрачивая некоторые признаки предковой формы, а позже произошло разделение на различные типы хлоропластов, представленные в настоящее время. Монофилетическое происхождение хлоропластов подтверждается также исследованиями нуклеотидных последовательностей в генах, кодирующих полипептиды АТФазы и комплекса цитохромов b6/f электронно-транспортной цепи хлоропласта, и в генах, кодирующих 16S рРНК. Но в то же время, изучение хлоропластных генов, кодирующих большие и малые субъединицы фермента рибулезо 1,5-бисфосфат карбоксилазы – оксигеназы (РУБИСКО) свидетельствует о наличии не одной, а двух эволюционных линий хлоропластов. Одна линия объеди-

няет хлоропласты Rhodophyta, Cryptophyta и Heterokontophyta. Другая линия родственна цианопрокариотам и включает хлоропласты Glaucophyta, Euglenophyta, Chlorophyta и высших растений. Возможно, что эти разногласия объясняются тем, что филогенетические древа строятся не для целых организмов, а только для отдельных генов. Вероятно, в одном и том же организме разные гены имели различную эволюционную историю, что ясно для эукариотических водорослей, являющихся по существу химерами. Кроме того, эндосимбиотический путь формирования хлоропласта из синезеленой водоросли должен предполагать обширный латеральный перенос генов, что, вероятно, может объяснить присутствие в одних и тех же хлоропластах различных генов, полученных ими в процессе множественного симбиоза от разных предков. Возможно, что предковая эукариота захватила и синезеленую водоросль, и бетапурпурную бактерию в результате множественного симбиоза. В ходе первичного расхождения двух главных линий хлоропластов родофит- но-криптофитно-гетероконтофитная линия сохранила бета-пурпурный тип гена РУБИСКО, который был перенесен в хлоропласт, и утратила

320