Глава 2. Сопряженная эволюция патогенов с растениями

В биосфере сосуществуют многие сотни видов растений, микроорганизмов, членистоногих, червей и других организмов. Часть из них ведет свободный образ жизни, а другие тесно взаимодействуют с растениями. В процессе эволюции между видами сложились различные типы взаимоотношений: от взаимовыгодных симбиотических (например, клубеньковые бактерии рода Rhizobium и бобовые растения) до паразитических, когда растение используется в виде источника пищи и среды обитания. Паразиты наносят растениям в разной степени выраженный ущерб, который проявляется в форме болезней растений.

Переход к паразитическому образу жизни является крупным эволюционным скачком в развитии вида и встречается, с точки зрения эволюции, достаточно редко. Так, из сотен тысяч видов грибов к паразитическому образу жизни перешли по разным оценкам от 10 до 15 тысяч видов. При этом к конкретным растениям смогло приспособиться еще более ограниченное число видов. К примеру, яблоня поражается примерно 50 грибными болезнями, а картофель – более 300 болезнями, возбудителями которых являются грибы, бактерии и вирусы, а к остальным фитопатогенным организмам растения устойчивы. Видовой иммунитет, предохраняющий растения от поражения большинством паразитов, не приспособившихся к виду растения, называется неспецифи­ческим иммунитетом.

В настоящее время на примере видов, находящихся в стадии перехода к паразитическому образу жизни, а также специализированных родов и видов (например, рода Phytophthora) убедительно показано, что эволюция проходит преимущественно в направлении от сапрофитизма к паразитизму. При переходе к паразитическому образу жизни патогены должны приобрести два важных качества: 1) свойство преодолевать неспецифический видовой иммунитет растений, 2) адаптироваться к обмену веществ соответствующего рода, семейства и вида растений.Приспособление патогена к паразитическому существованию на определенном виде растений (растении-хозяине) называется специализацией.

Специализация позволяет патогенному организму развиваться на растениях соответствующего вида. Однако в процессе эволюции в популяциях растений-хозяев возникают мутации по генам устойчивости, в результате чего возникают формы растений с измененными иммунологическими свойствами. Растения, несущие гены устойчивости, перестают поражаться болезнями или вредителями, становятся более жизнеспособными и продуктивными и начинают накапливаться в популяции, ограничивая развитие патогена.

В ответ на появление устойчивых форм растений у паразита начинают отбираться гены, позволяющие преодолевать гены устойчивости (гены вирулентности), и накапливаются мутантные формы, способные преодолевать механизмы иммунитета и поражать формы устойчивых растений. Этот процесс тесно связанной эволюции растений и патогенных организмов называется сопряженной эволюцией. В результате сопряженной эволюции у хозяина и его паразита возникают комплементарные (соответствующие друг другу) пары генов: ген устойчивости растения и преодолевающий его ген (ген вирулентности) паразита.

Идею взаимосвязанной эволюции растений и их паразитов на совместной родине выдвинул русский ученый Н.И. Вавилов. В своей первой работе, посвященной иммунитету растений («Иммунитет растений к инфекционным заболеваниям», 1919 г.), на основании обширного фактического материала он сделал вывод о несомненной связи генетичес­кого положения сорта с характером его реакции по отношению к паразитам. Была сформулирована гипотеза о связи иммунитета растений с биологической специализацией паразитов по родам и видам растений, причиной которой является дивергенция хозяина и пара­зита в процессе эволюции. Рассматривая развитие патогенов на массовых однородных посевах культурных растений, Н.И. Вавилов предполагал дальнейшую более узкую специализацию паразита в пре­делах вида, которая приводит к формированию более мелких единиц популяции, специализированных по сортам – физиологических рас. Следующая монография («Учение об иммунитете растений к инфекционным заболеваниям применительно к запросам практики», 1935) была написана на материале обширных экспедиционных исследований. В ней Н.И. Вавилов показал, что наибольшее разнообразие устойчивых форм растений, которые могут служить исходным материалом для селекции, существуют на совместной родине растения и паразита. В центрах происхождения видов растения проявляют исключительную изменчивость, в результате чего образуются все новые и новые устойчивые разновидности и формы, а паразит формирует все новые и новые штаммы, способствующие отбору устойчивых форм растений. В результате происходит взаимосвязанная эволюция видов растений и их паразитов. Хорошим примером совместной эволюции служит картофель и Phytophthora infestans – возбудитель опасной болезни фитофтороза. Родиной этих партнеров и центром совместной эволюции являются Мексика, Гватемала и Перу. Здесь находятся древний центр формирования диких клубненосных видов картофеля и основной центр формирования различных рас фитофторы. Произрастающие в этой зоне виды картофеля имеют самый широкий в мире набор генов устойчивости, а паразит - наибольшее разнообразие генов вирулентности.

Впоследствии П.М. Жуковский, развивая идеи Н.И. Вавилова, сформулировал современную теорию растительного иммунитета как результата сопряженной эволюции хозяина и паразита на их совместной родине. Теория сопряженной эволюции сыграла важнейшую роль в развитии фитоиммунологии. С одной стороны, она задала основную идею научных исследований эволюционирующих патосистем, а с другой стороны, сформулировала важный принцип поиска доноров устойчивости в регионах мира. Реализация идей Н.И. Вавилова поставила обогащение генофонда культурных растений генами устойчивости на научную основу, что имело крайне важное значение для практической селекции растений.

Дальнейшие исследования показали, что закономерности сопряженной эволюции, сформулированные для взаимоотношений растений с микроорганизмами, имеют место и для более высокоорганизованных организмов – фитофагов, к которым относятся различные членистоногие (насекомые, клещи) и паразитические нематоды. Об этом свидетельствует история ста­новления таких видов вредителей, как овсяная и ячменная мухи, переход которых на посевы зерновых культур произо­шел несколько тысячелетий тому назад; филлоксера и колорадский жук, переселились на культурные растения во второй половине XIX в.; вредная черепашка и картофельная коровка (эпиляхна), перешли в разряд вредителей в недавнее время и т.д.

Теория сопряженной эволюции была сформулирована на основании изучения результатов длительного исторического периода сосуществования видов растений и их патогенов. Однако, как показывает сельскохозяйственная практика, создание искусственных фитоценозов (агроценозов), интенсификация и специализация растениеводства, а также общая экологическая обстановка в мире способствуют резкому ускорению процессов сопряженной эволюции паразитических организмов с растениями. При этом деятельность человека является важнейшим фактором, определяющим темпы микроэволюции фитопатогенных организмов и возникновение массовых вспышек размножения возбудителей заболеваний и вредителей, что наносит существенный экономический урон и может иметь серьезные социальные последствия для ряда регионов.

Вся история взаимоотношений фитопатогенов с растениями представляет собой историю попыток микроорганизмов, членистоногих, нематод и паразитических растений максимально эффективно использовать пищевой растительный субстрат. При тесном взаимодействии партнеров происходило приспособление (специализация) патогенов к определенным формам растений, а также накапливались свойства, обеспечивающие максимальное приспособление к растению как источнику питания и месту обитания (эволюция паразитизма). Одновременно у растений эволюционно формировались разнообразные способы защиты от ущерба, наносимого вредными организмами. К ним относятся: уход от болезни или вредителя, толерантность (выносливость) или устойчивость к патогенам.

В следующих разделах будут рассмотрены вопросы специализации фитопатогенных организмов, механизмы иммунитета растений к болезням и вредителям, генетические основы взаимодействий партнеров и основные закономерности эволюции популяций микроорганизмов и фитофагов.